vestnik-bio-msuВестник Московского университета. Серия 16. БиологияVestnik Moskovskogo universiteta. Seriya 16. Biologiya0137-0952Lomonosov Moscow State University, School of Biology10.55959/MSU0137-0952-16-78-2-6vestnik-bio-msu-1233Research ArticleОРИГИНАЛЬНОЕ ИССЛЕДОВАНИЕRESEARCH ARTICLEОсобенности экспрессии маркерных генов рыжей полевки Clethrionomys glareolus, отражающие эффекты экотоксичности загрязненной диоксинами средыPeculiarity of marker genes’ expression in bank voles Clethrionomys glareolus characterizing ecotoxicity effects of the territory contaminated with dioxinshttps://orcid.org/0000-0002-7318-8046ЛавреновА. Р.LavrenovA. R.

Лавренов Антон Русланович – канд. биол. наук,  науч. сотр. кафедры генетики биологического  факультета, вед. инженер лаборатории. Тел.: 8-495-939-59-43

119234, г. Москва, Ленинские горы, д. 1, стр. 12;

119071, г. Москва, Ленинский проспект, д. 33

Department of Genetics, Faculty of Biology

1–12 Leninskie gory, Moscow, 119234;

33 Leninsky Prospect, Moscow, 119071

overtaki@mail.ruМышлявкинаТ. А.MyshliavkinaT. A.

Мышлявкина Татьяна Алексеевна – аспирант  кафедры генетики биологического факультета, ст.  инженер лаборатории. Тел.: 8-495-939-59-43

119234, г. Москва, Ленинские горы, д. 1, стр. 12;

119071, г. Москва, Ленинский проспект, д. 33

Department of Genetics, Faculty of Biology

1–12 Leninskie gory, Moscow, 119234;

33 Leninsky Prospect, Moscow, 119071

nics.cph@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1615-2194УмноваН. В.UmnovaN. V.

Умнова Наталия Владимировна – докт. биол. наук,  вед. науч. сотр. лаб. Тел.: 8-499-135-21-43

119071, г. Москва, Ленинский проспект, д. 33

33 Leninsky Prospect, Moscow, 119071

unv2014@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-0398-8694КимА. И.KimA. I.

Ким Александр Иннокентьевич – докт. биол. наук, проф. кафедры генетики биологическогофакультета, проф. биологического факультета. Тел.: 8-495-939-59-43

119234, г. Москва, Ленинские горы, д. 1, стр. 12;

Китай, 518172, Провинция Гуандун, г. Шэньчжэнь, район Лунган, Даюньсиньчэн, ул. Гоцзидасюэюань, д. 1

Department of Genetics, Faculty of Biology

1–12 Leninskie gory, Moscow, 119234;

Dayun New Town, Longgang District, Shenzhen, Guangdong Province, P.R., 518172, China

aikim57@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6645-8677РумакВ. С.RoumakV. S.

Румак Владимир Степанович – докт. мед. наук,  проф., Руководитель центра безопасности биосистем, вед. науч. сотр. кафедры общей экологии и гидробиологии биологического факультета, гл. науч. сотр. лаб. Тел.: 8-495-939-28-03

119234, г. Москва, Ленинские горы, д. 1, стр. 12;

119071, г. Москва, Ленинский проспект, д. 33

Department of Genetics, Faculty of Biology

1–12 Leninskie gory, Moscow, 119234;

33 Leninsky Prospect, Moscow, 119071

roumak@mail.ruМосковский государственный университет имени М.В. Ломоносова; Центр безопасности биосистем, Институт проблем экологии и эволюции имени А.Н. СеверцоваРоссияLomonosov Moscow State University; A.N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution, Russian Academy of SciencesRussian FederationЦентр безопасности биосистем, Институт проблем экологии и эволюции имени А.Н. СеверцоваРоссияA.N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution, Russian Academy of SciencesRussian FederationМосковский государственный университет имени М.В. Ломоносова; Биологический факультет, Университет МГУ–ППИ в ШэньчжэнеРоссияLomonosov Moscow State University; Shenzhen MSU–BIT university, International University Park RoadRussian Federation2023090720237828694Copyright © Лавренов А.Р., Мышлявкина Т.А., Умнова Н.В., Ким А.И., Румак В.С., 20232023Лавренов А.Р., Мышлявкина Т.А., Умнова Н.В., Ким А.И., Румак В.С.Lavrenov A.R., Myshliavkina T.A., Umnova N.V., Kim A.I., Roumak V.S.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://vestnik-bio-msu.elpub.ru/jour/article/view/1233

Оценить экотоксичность малых субтоксичных доз диоксинов без учета влияния на их свойства факторов реальных условий экспозиции обоснованно нельзя. Лучшим методическим приемом для этого является биомониторинг проявлений начальных токсических эффектов. Объектом исследования были рыжие полевки (Clethrionomys glareolus) из обитающей вблизи свалки природной популяции, а именно их значимо различимые по загрязнению тканей диоксинами группировки летнего и зимнего сезонов. Контролем служили полевки виварной линии. Начальные токсические эффекты характеризовали показателями экспрессии на уровне транскрипции генетических маркеров: ahr, cyp1a2, keap1, dnmt1, dnmt3a, dnmt3b, LINE-1 и B1-SINE. У полевок группировки летнего сезона уровни экспрессии генов ahr, keap1, dnmt3a и dnmt3b были значимо выше, чем в контроле. В группировке зимнего сезона против контроля была повышена экспрессия генов cyp1a2 и keap1, в отношении dnmt1, LINE-1 и SINE B1 отличий не выявлено. Зафиксированный у экспонированных диоксинами полевок рост экспрессии маркерных генов хорошо ассоциируется с механизмами формирования и развития токсического процесса в условиях действия диоксинов в малых дозах на несколько поколений популяции. Полученные данные будут способствовать созданию метода оценки при биомониторинге начальных эффектов экотоксичности загрязненной диоксинами среды.

To assess the ecotoxicity of low doses of dioxins is almost impossible without considering the influence of real exposure conditions on these substances’ properties. The best approach to take these into account is the biomonitoring of the initial toxic effects’ manifestation. We studied bank voles from population naturally exposed to dioxins, the summer-born adults and overwintered functional groups of animals differed by dioxin body burden. Dioxin-free samples of a vivarium bank voles’ line served as a control. Initial effects of ecotoxicity were characterized by transcriptional levels of genetic markers: ahr, cyp1a2, keap1, dnmt1, dnmt3a, dnmt3b, LINE-1 and B1-SINE. Summer-born functional group had significantly higher expression levels of ahr, keap1, dnmt3a and dnmt3b genes versus their control group. Overwintered functional group had elevated expression levels of cyp1a2 and keap1, but no changes were found versus controls for dnmt1, LINE-1 and SINE B1. The increased expression of marker genes in dioxin-exposed voles was quite well associated with toxic process’ mechanisms – their formation and progression under exposure of several generations to low sub-toxic doses. The data obtained will contribute to the development of a biomonitoring method for assessing the initial effects of dioxin ecotoxicity.

биомониторингдиоксинымаркерные геныahrcyp1a2dnmtрыжая полевкаbiomonitoringdioxinmarker genesahrcyp1a2dnmtbank volesReferencesРозанов В.Н., Трегер Ю.А. Оценка выбросов диоксинов основных источников в РФ. Экол. пром. России. 2011;(2):32–35.Розанов В.Н., Трегер Ю.А. Оценка выбросов диоксинов основных источников в РФ. Экол. пром. России. 2011;(2):32–35.Софронов Г.А., Рембовский В.Р., Радилов А.С., Могиленкова Л.А. Современные взгляды на механизм токсического действия диоксинов и их санитарногигиеническое нормирование. Мед. акад. журн. 2019;19(1):17–28.Софронов Г.А., Рембовский В.Р., Радилов А.С., Могиленкова Л.А. Современные взгляды на механизм токсического действия диоксинов и их санитарногигиеническое нормирование. Мед. акад. журн. 2019;19(1):17–28.Румак В.С., Умнова Н.В. Диоксины и безопасность биосиситем: результаты натурных исследований. Жизнь Земли. 2018;40(3):308–324.Румак В.С., Умнова Н.В. Диоксины и безопасность биосиситем: результаты натурных исследований. Жизнь Земли. 2018;40(3):308–324.Безель В.С. Основы экологической токсикологии. Общая токсикология. Под ред. Б.А. Курляндского и В.А. Филова. М.: Медицина; 2002:545–586.Безель В.С. Основы экологической токсикологии. Общая токсикология. Под ред. Б.А. Курляндского и В.А. Филова. М.: Медицина; 2002:545–586.Баранов В.С., Баранова Е.В. Геном человека, эпигенетика многофакторных болезней и персонифицированная медицина. Биосфера. 2012;4(1):76–85.Баранов В.С., Баранова Е.В. Геном человека, эпигенетика многофакторных болезней и персонифицированная медицина. Биосфера. 2012;4(1):76–85.Лавренов А.Р., Орджоникидзе К.Г., Румак В.С., Ким А.И., Умнова Н.В. Оценка начальных проявлений токсического процесса в условиях хронического действия малых субтоксичных доз диоксинов, загрязняющих среду. Экол. чел. 2022;(3):54–63.Лавренов А.Р., Орджоникидзе К.Г., Румак В.С., Ким А.И., Умнова Н.В. Оценка начальных проявлений токсического процесса в условиях хронического действия малых субтоксичных доз диоксинов, загрязняющих среду. Экол. чел. 2022;(3):54–63.Kwon Y.-J., Shin S., Chun Y.-J. Biological roles of cytochrome P450 1A1, 1A2, and 1B1 enzymes. Arch. Pharm. Res. 2021;44(1):63–83.Kwon Y.-J., Shin S., Chun Y.-J. Biological roles of cytochrome P450 1A1, 1A2, and 1B1 enzymes. Arch. Pharm. Res. 2021;44(1):63–83.Larigot L., Juricek L., Dairou J., Coumoul X. AhR signaling pathways and regulatory functions. Biochim. Open. 2018;7:1–9.Larigot L., Juricek L., Dairou J., Coumoul X. AhR signaling pathways and regulatory functions. Biochim. Open. 2018;7:1–9.Quattrochi L.C., Vu T., Tukey R.H. The human CYP1A2 gene and induction by 3-methylcholanthrene. A region of DNA that supports AH-receptor binding and promoter-specific induction. J. Biol. Chem. 1994;269(9):6949–6954.Quattrochi L.C., Vu T., Tukey R.H. The human CYP1A2 gene and induction by 3-methylcholanthrene. A region of DNA that supports AH-receptor binding and promoter-specific induction. J. Biol. Chem. 1994;269(9):6949–6954.Turpaev K.T. Keap1-Nrf2 signaling pathway: mechanisms of regulation and role in protection of cells against toxicity caused by xenobiotics and electrophiles. Biochemistry (Mosc.). 2013;78(2):111–126.Turpaev K.T. Keap1-Nrf2 signaling pathway: mechanisms of regulation and role in protection of cells against toxicity caused by xenobiotics and electrophiles. Biochemistry (Mosc.). 2013;78(2):111–126.Akemann C., Meyer D.N., Gurdziel K., Baker T.R. Developmental dioxin exposure alters the methylome of adult male zebrafish gonads. Front. Genet. 2019;9:719.Akemann C., Meyer D.N., Gurdziel K., Baker T.R. Developmental dioxin exposure alters the methylome of adult male zebrafish gonads. Front. Genet. 2019;9:719.Aluru N., Kuo E., Helfrich L.W., Karchner S.I., Linney E.A., Pais J.E., Franks D.G. Developmental exposure to 2,3,7,8-tetrachlorodibenzo-p-dioxin alters DNA methyltransferase (dnmt) expression in zebrafish (Danio rerio). Toxicol. Appl. Pharmacol. 2015;284(2):142–151.Aluru N., Kuo E., Helfrich L.W., Karchner S.I., Linney E.A., Pais J.E., Franks D.G. Developmental exposure to 2,3,7,8-tetrachlorodibenzo-p-dioxin alters DNA methyltransferase (dnmt) expression in zebrafish (Danio rerio). Toxicol. Appl. Pharmacol. 2015;284(2):142–151.Zhang Y., Liu C., Cheng H., Tian S., Liu Y., Wang S., Zhang H., Saqib M., Wei H., Wei Z. DNA methylation and its effects on gene expression during primary to secondary growth in poplar stems. BMC Genomics. 2020;21(1):498.Zhang Y., Liu C., Cheng H., Tian S., Liu Y., Wang S., Zhang H., Saqib M., Wei H., Wei Z. DNA methylation and its effects on gene expression during primary to secondary growth in poplar stems. BMC Genomics. 2020;21(1):498.Румак В.С., Умнова Н.В. Биомониторинг состояния загрязненной диоксинами среды в окрестностях свалки: к минимизации риска для здоровья населения. Хим. безопасн. 2020;4(2):68–79.Румак В.С., Умнова Н.В. Биомониторинг состояния загрязненной диоксинами среды в окрестностях свалки: к минимизации риска для здоровья населения. Хим. безопасн. 2020;4(2):68–79.Roumak V.S., Popov V.S., Shelepchikov A.A., Osipova O.V., Umnova N.V. Seasonal peculiarities of PCDD/Fs levels in bank voles inhabiting sites in the vicinity of the landfill with municipal wastes (Moscow, Russia). Environ. Sci. Pollut. Res. 2022;29(35):52796–52805.Roumak V.S., Popov V.S., Shelepchikov A.A., Osipova O.V., Umnova N.V. Seasonal peculiarities of PCDD/Fs levels in bank voles inhabiting sites in the vicinity of the landfill with municipal wastes (Moscow, Russia). Environ. Sci. Pollut. Res. 2022;29(35):52796–52805.A textbook of modern toxicology. 4th ed. Ed. E. Hodgson. Hoboken: John Wiley & Sons; 2010. 648 pp.A textbook of modern toxicology. 4th ed. Ed. E. Hodgson. Hoboken: John Wiley & Sons; 2010. 648 pp.Roumak V.S., Levenkova E.S., Umnova N.V., Popov V.S., Turbabina K.A., Shelepchikov A.A. The content of dioxins and furans in soils, bottom sediments of water bodies, and tissues of small mammals near the landfill site with municipal solid wastes (Moscow, Russia). Environ. Sci. Pollut. Res. 2018;25(29):29379–29386.Roumak V.S., Levenkova E.S., Umnova N.V., Popov V.S., Turbabina K.A., Shelepchikov A.A. The content of dioxins and furans in soils, bottom sediments of water bodies, and tissues of small mammals near the landfill site with municipal solid wastes (Moscow, Russia). Environ. Sci. Pollut. Res. 2018;25(29):29379–29386.Оленев Г.В., Григоркина Е.Б. Функциональные закономерности жизнедеятельности популяций грызунов в зимний период. Экология. 2014;(6):428–428.Оленев Г.В., Григоркина Е.Б. Функциональные закономерности жизнедеятельности популяций грызунов в зимний период. Экология. 2014;(6):428–428.Куценко С.А. Основы токсикологии. СПб.: Воен.-мед. акад. им. С.М. Кирова; 2002. 395 c.Куценко С.А. Основы токсикологии. СПб.: Воен.-мед. акад. им. С.М. Кирова; 2002. 395 c.Stading R., Chu C., Couroucli X., Lingappan K., Moorthy B. Molecular role of cytochrome P4501A enzymes in oxidative stress. Curr. Opin. Toxicol. 2020;20–21:77–84.Stading R., Chu C., Couroucli X., Lingappan K., Moorthy B. Molecular role of cytochrome P4501A enzymes in oxidative stress. Curr. Opin. Toxicol. 2020;20–21:77–84.Puga A., Ma C., Marlowe J.L. The aryl hydrocarbon receptor cross-talks with multiple signal transduction pathways. Biochem. Pharmacol. 2009;77(4):713–722.Puga A., Ma C., Marlowe J.L. The aryl hydrocarbon receptor cross-talks with multiple signal transduction pathways. Biochem. Pharmacol. 2009;77(4):713–722.Алексеев В.Б., Зайцева Н.В., Устинова О.Ю., Клейн С.В. Оценка диоксиновой нагрузки биосред быстрого и медленного обменов у населения промышленно развитого региона. Вестн. Перм. ун-та. Сер. Биол. 2009;(10):180–182.Алексеев В.Б., Зайцева Н.В., Устинова О.Ю., Клейн С.В. Оценка диоксиновой нагрузки биосред быстрого и медленного обменов у населения промышленно развитого региона. Вестн. Перм. ун-та. Сер. Биол. 2009;(10):180–182.Ревич Б.А., Сотсков Ю.П., Клюев Н.А., Бродский Е.С., Липченко Ю.Н., Музуров И.В., Зейлерт В.Ю. Диоксины в окружающей среде, в крови и грудном молоке жителей города Чапаевска. Гиг. санитар. 2001;(6):6–11.Ревич Б.А., Сотсков Ю.П., Клюев Н.А., Бродский Е.С., Липченко Ю.Н., Музуров И.В., Зейлерт В.Ю. Диоксины в окружающей среде, в крови и грудном молоке жителей города Чапаевска. Гиг. санитар. 2001;(6):6–11.Амирова З.К., Шахтамиров И.Я. Содержание ПХДД/ф и ПХБ-ВОЗ в плазме крови и грудном молоке жителей Чеченской республики. Юг России: экол. развит. 2012;(2):125–129.Амирова З.К., Шахтамиров И.Я. Содержание ПХДД/ф и ПХБ-ВОЗ в плазме крови и грудном молоке жителей Чеченской республики. Юг России: экол. развит. 2012;(2):125–129.Maekawa F., Shimba S., Takumi S., Sano T., Suzuki T., Bao J., Ohwada M., Ehara T., Ogawa Y., Nohara K. Diurnal expression of Dnmt3b mRNA in mouse liver is regulated by feeding and hepatic clockwork. Epigenetics. 2012;7(9):1046–1056.Maekawa F., Shimba S., Takumi S., Sano T., Suzuki T., Bao J., Ohwada M., Ehara T., Ogawa Y., Nohara K. Diurnal expression of Dnmt3b mRNA in mouse liver is regulated by feeding and hepatic clockwork. Epigenetics. 2012;7(9):1046–1056.Fatemi M., Hermann A., Gowher H., Jeltsch A. Dnmt3a and Dnmt1 functionally cooperate during de novo methylation of DNA. Eur. J. Biochem. 2002;269(20):4981–4984.Fatemi M., Hermann A., Gowher H., Jeltsch A. Dnmt3a and Dnmt1 functionally cooperate during de novo methylation of DNA. Eur. J. Biochem. 2002;269(20):4981–4984.Haggerty C., Kretzmer H., Riemenschneider C., Kumar A.S., Mattei A.L., Bailly N., Gottfreund J., Giesselmann P., Weigert R., Brändl B. Dnmt1 has de novo activity targeted to transposable elements. Nat. Struct. Mol. Biol. 2021;28(7):594–603.Haggerty C., Kretzmer H., Riemenschneider C., Kumar A.S., Mattei A.L., Bailly N., Gottfreund J., Giesselmann P., Weigert R., Brändl B. Dnmt1 has de novo activity targeted to transposable elements. Nat. Struct. Mol. Biol. 2021;28(7):594–603.Andersen M.E., Barton H.A. The use of biochemical and molecular parameters to estimate doseresponse relationships at low levels of exposure. Environ. Health Perspect. 1998;106(Suppl. 1):349–355.Andersen M.E., Barton H.A. The use of biochemical and molecular parameters to estimate doseresponse relationships at low levels of exposure. Environ. Health Perspect. 1998;106(Suppl. 1):349–355.Vandenberg L.N., Rayasam S.D., Axelrad D.A., Bennett D.H., Brown P., Carignan C.C., Chartres N., Diamond M.L., Joglekar R., Shamasunder B. Addressing systemic problems with exposure assessments to protect the public’s health. Environ. Health. 2023;21(Suppl. 1):121.Vandenberg L.N., Rayasam S.D., Axelrad D.A., Bennett D.H., Brown P., Carignan C.C., Chartres N., Diamond M.L., Joglekar R., Shamasunder B. Addressing systemic problems with exposure assessments to protect the public’s health. Environ. Health. 2023;21(Suppl. 1):121.Andersen M.E., Conolly R.B. Mechanistic modeling of rodent liver tumor promotion at low levels of exposure: an example related to dose-response relationships for 2, 3, 7, 8-tetrachlorodibenzo-p-dioxin. Hum. Exp. Toxicol. 1998;17(12):683–690.Andersen M.E., Conolly R.B. Mechanistic modeling of rodent liver tumor promotion at low levels of exposure: an example related to dose-response relationships for 2, 3, 7, 8-tetrachlorodibenzo-p-dioxin. Hum. Exp. Toxicol. 1998;17(12):683–690.Bellezza I., Giambanco I., Minelli A., Donato R. Nrf2-Keap1 signaling in oxidative and reductive stress. Biochim. Biophys. Acta – Mol. Cell Res. 2018;1865(5):721–733.Bellezza I., Giambanco I., Minelli A., Donato R. Nrf2-Keap1 signaling in oxidative and reductive stress. Biochim. Biophys. Acta – Mol. Cell Res. 2018;1865(5):721–733.Min B., Park J.S., Jeong Y.S., Jeon K., Kang Y.-K. Dnmt1 binds and represses genomic retroelements via DNA methylation in mouse early embryos. Nucleic Acids Res. 2020;48(15):8431–8444.Min B., Park J.S., Jeong Y.S., Jeon K., Kang Y.-K. Dnmt1 binds and represses genomic retroelements via DNA methylation in mouse early embryos. Nucleic Acids Res. 2020;48(15):8431–8444.Astiz M., Heyde I., Oster H. Mechanisms of communication in the mammalian circadian timing system. Int. J. Mol. Sci. 2019;20(2):343.Astiz M., Heyde I., Oster H. Mechanisms of communication in the mammalian circadian timing system. Int. J. Mol. Sci. 2019;20(2):343.Weger B.D., Gobet C., David F.P., Atger F., Martin E., Phillips N.E., Charpagne A., Weger M., Naef F., Gachon F. Systematic analysis of differential rhythmic liver gene expression mediated by the circadian clock and feeding rhythms. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2021;118(3):e2015803118.Weger B.D., Gobet C., David F.P., Atger F., Martin E., Phillips N.E., Charpagne A., Weger M., Naef F., Gachon F. Systematic analysis of differential rhythmic liver gene expression mediated by the circadian clock and feeding rhythms. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2021;118(3):e2015803118.Atger F., Gobet C., Marquis J., Martin E., Wang J., Weger B., Lefebvre G., Descombes P., Naef F., Gachon F. Circadian and feeding rhythms differentially affect rhythmic mRNA transcription and translation in mouse liver. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2015;112(47):E6579–E6588.Atger F., Gobet C., Marquis J., Martin E., Wang J., Weger B., Lefebvre G., Descombes P., Naef F., Gachon F. Circadian and feeding rhythms differentially affect rhythmic mRNA transcription and translation in mouse liver. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2015;112(47):E6579–E6588.Tischkau S.A. Mechanisms of circadian clock interactions with aryl hydrocarbon receptor signaling. Eur. J. Neurosci. 2020;51(1):379–395.Tischkau S.A. Mechanisms of circadian clock interactions with aryl hydrocarbon receptor signaling. Eur. J. Neurosci. 2020;51(1):379–395.Паткин П.Е., Квинн Д. Эпигенетические механизмы предрасположенности к комплексным патологиям человека. Экол. генет. 2010;8(4):44–56.Паткин П.Е., Квинн Д. Эпигенетические механизмы предрасположенности к комплексным патологиям человека. Экол. генет. 2010;8(4):44–56.Ferguson S.A., Maier K.L. A review of seasonal/circannual effects of laboratory rodent behavior. Physiol. Behav. 2013;119:130–136.Ferguson S.A., Maier K.L. A review of seasonal/circannual effects of laboratory rodent behavior. Physiol. Behav. 2013;119:130–136.Liu R., Zacharewski T.R., Conolly R.B., Zhang Q. A physiologically based pharmacokinetic (PBPK) modeling framework for mixtures of dioxin-like compounds. Toxics. 2022;10(11):700.Liu R., Zacharewski T.R., Conolly R.B., Zhang Q. A physiologically based pharmacokinetic (PBPK) modeling framework for mixtures of dioxin-like compounds. Toxics. 2022;10(11):700.Паткин Е.Л., Софронов Г.А. Эпигенетика популяций, экотоксикогенетика и болезни человека. Экол. генет. 2012;10(4):14–28.Паткин Е.Л., Софронов Г.А. Эпигенетика популяций, экотоксикогенетика и болезни человека. Экол. генет. 2012;10(4):14–28.Chapelle V., Silvestre F. Population epigenetics: The extent of DNA methylation variation in wild animal populations. Epigenomes. 2022;6(4):31.Chapelle V., Silvestre F. Population epigenetics: The extent of DNA methylation variation in wild animal populations. Epigenomes. 2022;6(4):31.Casacuberta E., González J. The impact of transposable elements in environmental adaptation. Mol. Ecol. 2013;22(6):1503–1517.Casacuberta E., González J. The impact of transposable elements in environmental adaptation. Mol. Ecol. 2013;22(6):1503–1517.Habano W., Miura T., Terashima J., Ozawa S. Aryl hydrocarbon receptor as a DNA methylation reader in the stress response pathway. Toxicology. 2022;470:153154.Habano W., Miura T., Terashima J., Ozawa S. Aryl hydrocarbon receptor as a DNA methylation reader in the stress response pathway. Toxicology. 2022;470:153154.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.