Действие нейромедиаторов на программируемую клеточную смерть и образование активных форм кислорода в эпидермисе листьев гороха

Нейромедиаторы обнаружены не только у животных, но и у других живых организмов, включая растения. Однако данные о функциях этих соединений в растительном мире далеко не полны, в частности, не исследован вопрос об их влиянии на гибель растительных клеток. В настоящей работе испытано действие нейромедиаторов на программируемую гибель клеток и образование активных форм кислорода (АФК) у растений. Программируемую гибель клеток регистрировали по разрушению их ядер, а АФК определяли с помощью 2',7'-дихлорфлуоресцеина. Использовали дофамин, норадреналин, серотонин, гистамин, ацетилхолин и его синтетический аналог ацетилтиохолин. Катехоламины дофамин и норадреналин в концентрациях 0,01–1 мМ подавляли разрушение ядер устьичных клеток в эпидермисе листьев гороха, вызванное KCN. Серотонин и ацетилхолин в концентрации 1–3 мМ, напротив, усиливали KCN-индуцированное разрушение ядер. Гистамин и ацетилтиохолин не оказывали влияния на KCN-зависимое разрушение ядер в концентрациях 0,01–3 мМ. Ацетилтиохолин в концентрации 3 мМ, в отличие от природных нейромедиаторов, вызывал разрушение ядер устьичных клеток в отсутствие KCN. Дофамин, норадреналин и серотонин подавляли образование АФК в эпидермисе листьев гороха, вызванное менадионом. Гистамин, ацетилхолин и ацетилтиохолин не обладали подобным эффектом. Результаты показывают, что у растений дофамин, норадреналин и серотонин обладают свойствами антиоксидантов. Кроме того, дофамин и норадреналин могут защищать клетки от гибели.

1. Рощина В.В. Нейротрансмиттеры – биомедиаторы и регуляторы растений. Пущино: Институт биофизики клетки РАН; 2010. 83 с.

2. Simons F.E.R., Simons K.J. Histamine and H1-antihistamines: celebrating a century of progress. J. Allergy Clin. Immunol. 2011;128(6):1139–1150.e4.

3. Roshchina V.V. Evolutionary considerations of neurotransmitters in microbial, plant, and animal cells. Microbial endocrinology: Interkingdom signaling in infectious disease and health. Eds. M. Lyte and P.P.E. Freestone. N.Y.: Springer; 2010:17–52.

4. Kulma A., Szopa J. Catecholamines are active compounds in plants. Plant Sci. 2007;172(3):433–440.

5. Erland L.A.E., Saxena P.K. Melatonin and serotonin in plant morphogenesis and development. Neurotransmitters in plants: Perspectives and applications. Eds. A. Ramakrishna and V.V. Roshchina. Boca Raton: CRC Press; 2018:57–70.

6. Ramakrishna A., Mukherjee S. New insights on neurotransmitter signaling mechanisms in plants. Plant Signal. Behav. 2020;5(6):1737450.

7. Vitale I., Pietrocola F., Guilbaud E., et al. Apoptotic cell death in disease – Current understanding of the NCCD 2023. Cell Death Differ. 2023;30(5):1097–1154.

8. Mukhtar M.S., McCormack M.E., Argueso C.T., Pajerowska-Mukhtar K.M. Pathogen tactics to manipulate plant cell death. Curr. Biol. 2016;26(13):R608–R619.

9. Van Hautegem T., Waters A.J., Goodrich J., Nowack M.K. Only in dying, life: programmed cell death during plant development. Trends Plant Sci. 2015;20(2):102–113.

10. Pitsili E., Phukan U.J., Coll N.S. Cell death in plant immunity. Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 2020;12(6):a036483.

11. Ye C., Zheng S., Jiang D., Lu J., Huang Z., Liu Z., Zhou H., Zhuang C., Li J. Initiation and execution of programmed cell death and regulation of reactive oxygen species in plants. Int. J. Mol. Sci. 2021;22(23):12942.

12. Samuilov V.D., Lagunova E.M., Kiselevsky D.B., Dzyubinskaya E.V., Makarova Ya.V., Gusev M.V. Participation of chloroplasts in plant apoptosis. Biosci. Rep. 2003;23(2–3):103–117.

13. LeBel C.P., Ischiropoulos H., Bondy S.C. Evaluation of the probe 2',7'-dichiorofluorescin as an indicator of reactive oxygen species formation and oxidative stress. Chem. Res. Toxicol. 1992;5(2):227–231.

14. Wrona M., Patel K., Wardman P. Reactivity of 2',7'-dichlorodihydrofluorescein and dihydrorhodamine 123 and their oxidized forms toward carbonate, nitrogen dioxide, and hydroxyl radicals. Free. Radic. Biol. Med. 2005;38(2):262–270.

15. Karlsson M., Kurz T., Brunk U.T., Nilsson S.E., Frennesson C.I. What does the commonly used DCF test for oxidative stress really show? Biochem. J. 2010;428(2):183–190.

16. Goldberg B., Stern A. Production of superoxide anion during the oxidation of hemoglobin by menadione. Biochim. Biophys. Acta. 1976;437(2):628–632.

17. Hassan H.M., Fridovich I. Intracellular production of superoxide radical and of hydrogen peroxide by redox active compounds. Arch. Biochem. Biophys. 1979;196(2):385–395.

18. Szilagyi J.T., Fussell K.C., Wang Y., Jan Y.H., Mishin V., Richardson J.R., Heck D.E., Yang S., Aleksunes L.M., Laskin D.L., Laskin J.D. Quinone and nitrofurantoin redox cycling by recombinant cytochrome b5 reductase. Toxicol. Appl. Pharmacol. 2018;359:102–107.

19. Kobayashi Y., Heber U. Rates of vectorial proton transport supported by cyclic electron flow during oxygen reduction by illuminated intact chloroplasts. Photosynth. Res. 1994;41(3):419–428.

20. Huseynova I.M., Aliyeva D.R., Aliyev J.A. Subcellular localization and responses of superoxide dismutase isoforms in local wheat varieties subjected to continuous soil drought. Plant Physiol. Biochem. 2014;81:54–60.

21. Dzyubinskaya E.V., Kiselevsky D.B., Bakeeva L.E., Samuilov V.D. Programmed cell death in plants: Effect of protein synthesis inhibitors and structural changes in pea guard cells. Biochemistry (Mosc.). 2006;71(4):395–405

22. Dzyubinskaya E.V., Kiselevsky D.B., Lobysheva N.V., Shestak A.A., Samuilov V.D. Death of stoma guard cells in leaf epidermis under disturbance of energy provision. Biochemistry (Mosc.). 2006;71(10):1120–1127.

23. Tunçel N., Aydin Y., Tikiz H. The effect of three products of cigarette smoke (cyanide, thiocyanate and nicotine) on the concentration-response curves of 5-hydroxytryptamine, norepinephrine and epinephrine in the isolated human umbilical veins and arteries. Pharmacol. Toxicol. 1994;74(2):84–88.

24. Held K.D., Sylvester F.C., Hopcia K.L., Biaglow J.E. Role of Fenton chemistry in thiol-induced toxicity and apoptosis. Radiat. Res. 1996;145(5):542–553.

25. Van Noorden C.J., Butcher R.G. The involvement of superoxide anions in the nitro blue tetrazolium chloride reduction mediated by NADH and phenazine methosulfate. Anal. Biochem. 1989;176(1):170–174.

26. Kagan V.E., Tyurina Y.Y. Recycling and redox cycling of phenolic antioxidants. Ann. N. Y. Acad. Sci. 1998;854(1):425–434.

27. Duthie G., Crozier A. Plant-derived phenolic antioxidants. Curr. Opin. Lipidol. 2000;11(1):43–47.

28. Rahman M.M., Rahaman M.S., Islam M.R., Rahman F., Mithi F.M., Alqahtani T., Almikhlafi M.A., Alghamdi S.Q., Alruwaili A.S., Hossain M.S., Ahmed M., Das R., Emran T.B., Uddin M.S. Role of phenolic compounds in human disease: current knowledge and future prospects. Molecules. 2021;27(1):233.

29. Liu Q., Gao T., Liu W., Liu Y., Zhao Y., Liu Y., Li W., Ding K., Ma F., Li C. Functions of dopamine in plants: a review. Plant Signal. Behav. 2020;15(12):1827782.

30. Yen G.-C., Hsieh C.-L. Antioxidant effects of dopamine and related compounds. Biosci. Biotechnol. Biochem. 1997;61(10):1646–1649.

31. Erland L.A.E., Turi C.E., Saxena P.K. Serotonin: An ancient molecule and an important regulator of plant processes. Biotechnol. Adv. 2016;34(8):1347–1361.

32. Huether G., Schuff-Werner P. Platelet serotonin acts as a locally releasable antioxidant. Adv. Exp. Med. Biol. 1996;398:299–306.

33. Kalyanaraman B., Felix C.C., Sealy R.C. Peroxidatic oxidation of catecholamines. A kinetic electron spin resonance investigation using the spin stabilization approach. J. Biol. Chem. 1984;259(12):7584–7589.

34. Siraki A.G., O'Brien P.J. Prooxidant activity of free radicals derived from phenol-containing neurotransmitters. Toxicology. 2002;177(1):81–90.

35. Sango J., Kakihana T., Takahashi M., Katsuragi Y., Anisimov S., Komatsu M., Fujii M. USP10 inhibits the dopamine-induced reactive oxygen species-dependent apoptosis of neuronal cells by stimulating the antioxidant Nrf2 activity. J. Biol. Chem. 2022;298(1):101448.

36. Jodko-Piórecka K., Litwinienko G. Antioxidant activity of dopamine and L-DOPA in lipid micelles and their cooperation with an analogue of α-tocopherol. Free Radic. Biol. Med. 2015;83:1–11.

37. Gomes B.R., Siqueira-Soares R.de C., Dos Santos W.D., Marchiosi R., Soares A.R., Ferrarese-Filho O. The effects of dopamine on antioxidant enzymes activities and reactive oxygen species levels in soybean roots. Plant Signal. Behav. 2014;9(12):e977704.