Темновое химическое блокирование высокоаффинного Mn-связывающего участка фотосистемы 2 катионами Fe(II)

Связывание катиона Fe(II) c высокоаффинным Mn-связывающим участком (ВАУ) фотосистемы 2 без кислород-выделяющего комплекса (ФС2(-Мn)) состоит из нескольких этапов – высоко-специфическая ассоциация катиона Fe(II) с ВАУ, окисление связанного катиона радикалом тирозина Y_Z^●, генерируемым в результате поглощения кванта света первичным донором Р680 и разделения зарядов в реакционном центре, прочное связывание катиона Fe(III) c ВАУ, что приводит к блокированию (фотохимическому) ВАУ. В настоящей работе мы показали, что блокирование ВАУ катионом Fe может быть достигнуто не только фотохимическим способом, но и химическим: слабо связанный с ВАУ катион Fe(II) может быть окислен H₂O₂, что приводит к образованию Fe(III) и блокированию им ВАУ в результате прочного связывания. Однако эффективность химического блокирования существенно меньше фотохимического. Этот факт свидетельствует о том, что фотохимическое блокирование является не одноквантовым, а, по крайней мере, двухквантовым процессом. Полученные данные свидетельствуют в пользу двухквантового механизма физиологически очень важного процесса – фотоактивации (реконструкция марганцевого кластера в частицах ФС2(-Мn) в процессе их инкубации при освещении с катионами Mn(II)).

1. Järvi S., Suorsa M., Aro E.M. Photosystem II repair in plant chloroplasts — regulation, assisting proteins and shared components with photosystem II biogenesis. Biochim. Biophys. Acta Bioenergetics. 2015;1847(9):900−909.

2. Oliver N., Avramov A.P., Nürnberg D.J., Dau H., Burnap R.L. From manganese oxidation to water oxidation: assembly and evolution of the water-splitting complex in photosystem II. Photosynth. Res. 2022;152(2):107−133.

3. Semin B.K., Ivanov I.I., Rubin A.B., Parak F. Highspecific binding of Fe(II) at the Mn-binding site in Mndepleted PSII membranes from spinach. FEBS Lett. 1995;375(3):223−226.

4. Semin B.K., Ghirardi M.L., Seibert M. Blocking of electron donation by Mn(II) to YZ• following incubation of Mn-depleted photosystem II membranes with Fe(II) in the light. Biochemistry. 2002;41(18):5854−5864.

5. Semin B., Loktyushkin, A., Lovyagina E. Current analysis of cations substitution in the oxygen-evolving complex of photosystem II. Biophys. Rev. 2024;16(2):237−247.

6. Semin B.K., Seibert M. Substituting Fe for two of the four Mn ions in photosystem II — effects on wateroxidation. J. Bioenerg. Biomembr. 2016;48(3):227−240.

7. Semin B.K., Davletshina L.N., Seibert M., Rubin A.B. Creation of a 3Mn/1Fe cluster in the oxygen-evol- ving complex of photosystem II and investigation of its functional activity. J. Photochem. Photobiol. B 2018;178:192–200.

8. Widdel F., Schnell S., Heising S., Ehrenreich A., Assmus B., Schink B. Ferrous iron oxidation by anoxygenic phototrophic bacteria. Nature. 1993; 362(6423):834−836.

9. Ghanotakis D.F., Babcock G.T. Hydroxylamine as an inhibitor between Z and P680 in photosystem II. FEBS Lett. 1983;153(1):231−234.

10. Porra R.J., Thompson W.A., Kriedemann P.E. Determination of accurate extinction coefficients and simultaneous equations for assaying chlorophylls a and b extracted with four different solvents: verification of the concentration of chlorophyll standards by atomic absorption spectroscopy. Biochim. Biophys. Acta Bioenerg. 1989;975(3):384–394.

11. Armstrong J.M.D. The molar extinction coefficient of 2,6-dichlorophenol indophenol. Biochim. Biophys. Acta Gen. Subj. 1964;86(1):194−197.

12. Ono T.A., Mino H. Unique binding site for Mn2+ ion responsible for reducing an oxidized YZ tyrosine in manganese-depleted photosystem II membranes. Biochemistry 1999;38(27):8778–8785.

13. Petrova A., Mamedov M., Ivanov B., Semenov A., Kozuleva M. Effect of artificial redox mediators on the photoinduced oxygen reduction by photosystem I complexes. Photosynth. Res. 2018;137(3):421−429.

14. Jahn B., Jonasson N.S., Hu H., Singer H., Pol A., Good N.M., Op den Camp H.J.M., Martinez-Gomez N.C., Daumann L.J. Understanding the chemistry of the artificial electron acceptors PES, PMS, DCPIP and Wurster’s Blue in methanol dehydrogenase assays. J. Biol. Inorg. Chem. 2020;25(2):199−212.

15. Inoué H., Akahori H., Noguchi M. Activation of electron donation from hydrogen peroxide by manganese in non-oxygen evolving photosystem II particles. Plant Cell Physiol. 1987;28(7):1339–1343.

16. Inoué H., Wada T. Requirement of manganese for electron donation of hydrogen peroxide in photosystem II reaction center complex. Plant Cell Physiol. 1987;28(5):767–773.

17. Semin B.K., Davletshina L.N., Goryachev S.N., Seibert M. Ca2+ effects on Fe(II) interactions with Mn-binding sites in Mn-depleted oxygen-evolving complexes of photosystem II and on Fe replacement of Mn in Mn-containing, Ca-depleted complexes. Photosynth. Res. 2021;147(2):229–237.

18. Umena Y., Kawakami K., Shen J.-R., Kamiya N. Crystal structure of oxygen evolving photosystem II at a resolution of 1.9 Å. Nature. 2011;473(7345):55–60.