Drosophila melanogaster как интегративная модель симбиогенетики: стресс-адаптация, нейрофизиология и межвидовой перенос микробиоты

Плодовая мушка Drosophila melanogaster, являясь классическим модельным объектом генетики, в последние десятилетия успешно используется в симбиогенетике для изучения взаимодействий между хозяином и его кишечной микробиотой. Симбионты дрозофилы играют огромную роль в адаптации хозяина к стрессовым факторам: ксенобиотикам, солям тяжелых металлов, окислителям и тепловому шоку. Состав микробиоты варьирует в зависимости от природной популяции, пищевой специализации, пола и внешних условий. В настоящее время активно исследуются молекулярные механизмы, посредством которых бактерии модулируют нейрофизиологию и поведение дрозофилы – агрессию, память, сон, двигательную активность и пищевые предпочтения. Выявлены стадии онтогенеза, на которых присутствие симбионтов критически определяет поведенческие фенотипы взрослых мух. Изучены феномены межвидового переноса микробиоты (включая перенос от человека) и разнонаправленное влияние бактерий на продолжительность жизни. Таким образом, D. melanogaster представляет собой удобную модель для изучения молекулярных основ симбиоза и старения с потенциалом для доклинического скрининга пробиотических стратегий

1. Pais I.S., Valente R.S., Sporniak M., Teixeira L. Drosophila melanogaster establishes a species-specific mutualistic interaction with stable gut-colonizing bacteria. PLoS Biol. 2018;16(7):e2005710. doi:10.1371/journal.pbio.2005710.

2. Storelli G., Strigini M., Grenier T., Bozonnet L., Schwarzer M., Daniel C., Matos R., Leulier F. Drosophila perpetuates nutritional mutualism by promoting the fitness of its intestinal symbiont Lactobacillus plantarum. Cell Metab. 2018;27(2):362-377.e8. doi:10.1016/j.cmet.2017.11.011.

3. Jaramillo A., Castañeda L.E. Gut microbiota of Drosophila subobscura contributes to its heat tolerance and is sensitive to transient thermal stress. Front. Microbiol. 2021;12:654108. doi:10.3389/fmicb.2021.654108.

4. Jia Y., Jin S., Hu K., Geng L., Han C., Kang R., Pang Y., Ling E., Tan E.K., Pan Y., Liu W. Gut microbiome modulates Drosophila aggression through octopamine signaling. Nat. Commun. 2021;12(1):2698. doi:10.1038/s41467-021-23041-y.

5. Martinson V.G., Carpinteyro-Ponce J., Moran N.A., Markow T.A. A distinctive and host-restricted gut microbiota in populations of a cactophilic Drosophila species. Appl. Environ. Microbiol. 2017;83(23):e01551-17. doi:10.1128/AEM.01551-17.

6. Beribaka M., Jelić M., Tanasković M., Lazić C., Stamenković-Radak M. Life history traits in two Drosophila species differently affected by microbiota diversity under lead exposure. Insects. 2021;12(12):1122. doi:10.3390/insects12121122.

7. Ludington W.B., Ja W.W. Drosophila as a model for the gut microbiome. PLoS Pathog. 2020;16(4):e1008398. doi:10.1371/journal.ppat.1008398.

8. Chandler J.A., Morgan Lang J., Bhatnagar S., Eisen J.A., Kopp A. Bacterial communities of diverse Drosophila species: ecological context of a host–microbe model system. PLoS Genet. 2011;7(9):e1002272. doi:10.1371/journal. pgen.1002272.

9. Staubach F., Baines J.F., Künzel S., Bik E.M., Petrov D.A. Host species and environmental effects on bacterial communities associated with Drosophila in the laboratory and in the natural environment. PLoS One. 2013;8(8):e70749. doi:10.1371/journal.pone.0070749.

10. Brown J.B., Langley S.A., Snijders A.M., Wan K.H., Morris S.N.S., Booth B.W., Fisher W.W., Hammonds A.S., Park S., Weiszmann R., Yu C., Kirwan J.A., Weber R.J.M., Viant M.R., Mao J.-H., Celniker S.E. An integrated host-microbiome response to atrazine exposure mediates toxicity in Drosophila. Commun. Biol. 2021;4(1):1324. doi:10.1038/s42003-021-02847-y.

11. Montanari M., Royet J. Impact of microorganisms and parasites on neuronally controlled Drosophila behaviours. Cells. 2021;10(9):2350. DOI: 10.3390/cells10092350.

12. Heys C., Fisher A.M., Dewhurst A.D., Lewis Z., Lizé A. Exposure to foreign gut microbiota can facilitate rapid dietary shifts. Sci. Rep. 2021;11(1):16791. doi:10.1038/s41598-021-96324-5.

13. Chandler J.A, Innocent L.V., Martinez D.J., Yang J.L., Eisen M.B., Ludington W.B. Microbiome-by-ethanol interactions impact Drosophila melanogaster fitness, physiology, and behavior. iScience. 2022;25(4):104000. doi:10.1016/j.isci.2022.104000.

14. Shukla A.K., Johnson K., Giniger E. Common features of aging fail to occur in Drosophila raised without a bacterial microbiome. iScience. 2021;24(7):102703. doi:10.1016/j.isci.2021.102703.

15. Ji D., Sun H., Yang W., Gao M., Xu H. Transfer of human microbiome to Drosophila gut model. Microorganisms. 2022;10(3):553. doi:10.3390/microorganisms10030553.

16. Fischer C.N., Trautman E.P., Crawford J.M., Stabb E.V., Handelsman J., Broderick N.A. Metabolite exchange between microbiome members produces compounds that influence Drosophila behavior. Elife. 2017;6:e18855. doi:10.7554/eLife.18855.

17. Montanari M., Manière G., Berthelot-Grosjean, M. et al. Larval microbiota primes the Drosophila adult gustatory response. Nat. Commun. 2024;15(1):1341. doi:10.1038/ s41467-024-45532-4.

18. Silva V., Palacios-Muñoz A., Okray Z., Adair K.L., Waddell S., Douglas A.E., Ewer J. The impact of the gut microbiome on memory and sleep in Drosophila. J. Exp. Biol. 2021;224(3):jeb233619. doi:10.1242/jeb.233619.

19. Schretter C.E., Vielmetter J., Bartos I., Marka Z., Marka S., Argade S., Mazmanian S.K. A gut microbial factor modulates locomotor behaviour in Drosophila. Nature. 2018;563(7731):402–406. doi:10.1038/s41586-018-0634-9.

20. Shu R., Hahn D.A., Jurkevitch E., Liburd O.E., Yuval B. and Wong A. C.-N. Sex-dependent effects of the microbiome on foraging and locomotion in Drosophila suzukii. Front. Microbiol. 2021;12:656406. doi:10.3389/fmicb.2021.656406.

21. Elgart M., Stern S., Salton O., Gnainsky Y., Heifetz Y., Soen Y. Impact of gut microbiota on the fly’s germ line. Nat. Commun. 2016;7:11280. doi:10.1038/ncomms11280.

22. Matthews M.K., Wilcox H., Hughes R., Veloz M., Hammer A., Banks B., Walters A., Schneider K.J., Sexton C.E., Chaston J.M. Genetic influences of the microbiota on the life span of Drosophila melanogaster. Appl. Environ. Microbiol. 2020;86(10):e00305-20. doi:10.1128/AEM.00305-20.

23. Obata F., Fons C.O., Gould A.P. Early-life exposure to low-dose oxidants can increase longevity via microbiome remodelling in Drosophila. Nat. Commun. 2018;9(1):975. doi:10.1038/s41467-018-03070-w.