Роль периферического окружения рецепторов нейронов в восприятии стимулов сенсорными органами насекомых: факты и гипотезы

На примере обонятельных, зрительных, механо-, гигро- и терморецепторов рассмотрена роль промежуточных субстратов, представленных морфологическими структурами или химическими соединениями, находящимися между носителем информации (стимулом) и рецепторной мембраной дендрита в сенсорных органах насекомых. Промежуточные субстраты в обонятельных сенсиллах представлены их кутикулярными отделами, порами или поро-трубчатой системой, внутрисенсиллярной лимфой, а также одорант-связывающими белками. Промежуточными структурами являются также сочленовная мембрана (механорецепторные волоски), тимпанальная мембрана (органы слуха), минеральные статолиты (рецепторы гравитации), наночастицы оксида железа (рецепторы магнитного поля), окружающий дендриты матрикс (гигрорецепторы), связанные с мембраной дендрита микрочастицы (терморецепторы), несклеротизированная мезокутикула (инфракрасные рецепторы). В распространении сигнала, воспринимаемого органами чувств большинства модальностей, наблюдается два этапа: 1) до контакта сигнала с периферическим окружением (веществом или структурой); 2) после контакта сигнала c периферическим окружением. При этом сигнал одной модальности на первом этапе своего распространения может замещаться сигналом иной модальности на втором этапе распространения, как, например, у гигро- или терморецепторов, поскольку первичный стимул (влага, тепло/холод, инфракрасное излучение) замещается механическим воздействием на мембрану дендрита его периферического окружения. Механизмы замещения модальности сигнала во многих сенсорных органах, равно как роль одорант-связывающих белков и поровых трубок в обонятельных сенсиллах окончательно не выяснены и требуют дальнейшего изучения.

1. Vinnikov Y.A. Sensory reception: cytology, molecular mechanisms and evolution. Berlin; Heidelberg: SpringerVerlag, 1974. 401 pp.

2. Clyne P.J., Warr C.G., Freeman M.R., Lessing D., Kim J., Carlson J.R. A novel family of divergent seventransmembrane proteins: candidate odorant receptors in Drosophila // Neuron. 1999. Vol. 22. N 2. P. 327–338.

3. Gao Q., Chess A. Identification of candidate Drosophila olfactory receptors from genomic DNA sequence // Genomic. 1999. Vol. 60. N 1. P. 31–39.

4. Vosshall L.B., Amrein H., Morozov P.S., Rzhetsky A., Axel R. A spatial map of olfactory receptor expression in the Drosophila antenna // Cell. 1999. Vol. 96. N 5. P. 725–736.

5. Leal W.S. Odorant reception in insects: roles of receptors, binding proteins, and degrading enzymes // Annu. Rev. Entomol. 2013. Vol. 58. P. 373–391.

6. Andersson M.N., Löfstedt C., Newcomb R.D. Insect olfaction and the evolution of receptor tuning // Front. Ecol. Evol. 2015. Vol. 3: 53.

7. Brito N.F., Moreira M.F., Melo A.C.A. A look inside odorant-binding protein in insect chemoreception // J. Insect Physiol. 2016. Vol. 95. P. 51–65.

8. Чайка С.Ю. Гистология насекомых: Учебное пособие. М.: Изд-во Моск. ун-та, 2017. 520 с.

9. Hallem E.A., Dahanukar A., Carlson J.R. Insect odor and taste receptors // Annu. Rev. Entomol. 2006. Vol. 51. P. 113–135.

10. Clyne P., Warr C., Carlson J. Candidate taste receptors in Drosophila // Science. 2000. Vol. 287. N 5459. P. 1830–1834.

11. Dunipace L., Meister S., McNealy C., Amrein H. Spatially restricted expression of candidate taste receptors in the Drosophila gustatory system // Curr. Biol. 2001. Vol. 11. N 11. P. 822–835.

12. Galindo K., Smith D.P. A large family of divergent Drosophila odorant-binding proteins expressed in gustatory and olfactory sensilla // Genetics. 2001. Vol. 159. N 3. P. 1059–1072.

13. Koganezawa M., Shimada I. Novel odorant-binding proteins expressed in the taste tissue of the fly // Chem. Senses. 2002. Vol. 27. N 4. P. 319–332.

14. Buck L., Axel R. A novel multigene family may encode odorant receptors: A molecular basis for odor recognition // Cell. 1991. Vol. 65. N 1. P. 175–187.

15. Fan J., Francis F., Liu Y., Chen J.L., Cheng D.F. An overview of odorant-binding protein functions in insect peripheral olfactory reception // Genet. Mol. Res. 2011. Vol. 10. N 4. P. 3056–3069.

16. Benton R., Vannice K.S., Gomez-Diaz C., Vosshall L.B. Variant ionotropic glutamate receptors as chemosensory receptors in Drosophila // Cell. 2009. Vol. 136. N 1. P. 149–162.

17. Rogers M.E., Sun M., Lerner M.R., Vogt R.G. Snmp-1, a novel membrane protein of olfactory neurons of the silk moth Antheraea polyphemus with homology to the CD36 family of membrane proteins // J. Biol. Chem. 1997. Vol. 272. N 23. P. 14792–14799.

18. Vogt R.G., Riddiford L.M. Pheromone binding and inactivation by moth antennae // Nature. 1981. Vol. 293. N 5828. P. 161–163.

19. Ishida Y., Leal W.S. Chiral discrimination of the Japanese beetle sex pheromone and a behavioral antagonist by a pheromone-degrading enzyme // Proc. Nat. Acad. Sci. U.S.A. 2008. Vol. 105. N 26. P. 9076–9080.

20. Larter N.K., Sun J.S., Carlson J.R. Organization and function of Drosophila odorant binding proteins // eLife. 2016. Vol. 5: e20242.

21. Benton R., Sachse S., Stephen W., Milnick S.W., Vosshall L.B. Atypical membrane topology and heteromeric function of Drosophila odorant receptors in vivo // PLoS Biol. 2006. Vol. 4. N 2: e20.

22. Rimal S., Lee Y. The multidimensional ionotropic receptors of Drosophila melanogaster // Insect Mol. Biol. 2018. Vol. 27. N 1. P. 1–7.

23. Steinbrecht R.A. Pore structures in insect olfactory sensilla: a review of data and concepts // Int. J. Insect Morphol. Embryol. 1997. Vol. 26. N 3–4. P. 229–245.

24. Klein U. Sensillum-lymph proteins from antennal olfactory hairs of the moth Antheraea polyphemus (Saturniidae) // Insect Biochem. 1987. Vol. 17. N 8. P. 1193–1204.

25. Жуковская М.И. Одорантзависимые изменения поверхностных кутикулярных выделений на антенне таракана Periplaneta americana // Сенсорные системы. 2011. Т. 25. № 1. С. 78–86.

26. Maitani M.M., Allara D.L., Park K.C., Lee S.G., Baker T.C. Moth olfactory trichoid sensilla exhibit nanoscale-level heterogeneity in surface lipid properties // Arthropod Struct. Dev. 2010. Vol. 39. N 1. P. 1–16.

27. Chaika S.Yu. Insect olfaction: a hypothesis about the role of liquid-crystalline pore tubules in olfactory sensilla as conductors of information on the nature of signaling molecules // Актуальные проблемы современной науки. Т. 2. № 3 / Материалы трудов участников 12-й Международной телеконференции. Томск: Крокус, 2013. С. 3–6.

28. Leal W.S. Pheromone reception // The Chemistry of pheromones and other semiochemicals II. Topics in current chemistry, vol 240. / Ed. S. Schulz. Berlin, Heidelberg: Springer, 2005. P. 1–36.

29. Pelosi P., Iovinella I., Zhu J., Wang G.R., Dani F.R. Beyond chemoreception: diverse tasks of soluble olfactory proteins in insects // Biol. Rev. 2018. Vol. 93. N 1. P. 184–200.

30. Sun J.S., Larter N.K., Chahda J.S., Rioux D., Gumaste A., Carlson J.R. Humidity response depends on the small soluble proteins Obp59a in Drosophila // eLife. 2018. Vol. 7: e39249.

31. Jacquin-July E., Francois M.C., Nagnan-Le M.P. Functional and expression pattern analysis of chemosensory proteins expressed in antennae and pheromone gland of Mamestra brassicae // Chem. Senses. 2001. Vol. 26. N 7. P. 833–844.

32. Li S., Picimbon J.F., Li S., Kan Y., Chuanling Q., Zhou J.J., Pelosi P. Multiple functions of an odorant-binding protein in the mosquito Aedes aegypti // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2008. Vol. 372. N 3. P. 464–468.

33. Sun Y.L., Huang L.Q., Pelosi P., Wang C.Z. Expression in antennae and reproductive organs suggests a dual role of an odorant-binding protein in two sibling Helicoverpa species // PloS One. 2012. Vol. 7: e30040.

34. Pitts J.R., Liu C., Zhou X., Malpartida J.C., Zwiebel L.J. Odorant receptor-mediated sperm activation in disease vector mosquitoes // Proc. Nat. Acad. Sci. U.S.A. 2014. Vol. 111. N 7. P. 2566–2571.

35. Benoit J.B., Vigneron A., Broderick N.A., Aksoy S., Weiss B.L. Symbiont-induced odorant binding proteins mediate insect host hematopoiesis // eLife. 2017. Vol. 6: e19535.

36. Kiely A., Authier A., Ktalicek A.V., Warr C.G., Newcomb R.D. Functional analysis of a Drosophila melanogaster olfactory receptor expressed in Sf9 cells // J. Neurosci. Methods. 2007. Vol. 159. N 2. P. 189–194.

37. Ai M., Blais S., Park J-Y., Min S., Neubert T.A., Suh G.S.B. Ionotropic glutamate receptors IR64a and IR8a form a functional odorant receptor complex in vivo in Drosophila // J. Neurosci. 2013. Vol. 33. N 26. P. 10741–10749.

38. Xu P.X., Atkinson R., Jones D.N.M., Smith D.P. Drosophila OBP LUSH report is required for activity of pheromone-sensitive neurons // Neuron. 2005. Vol. 45. N 2. P. 193–200.

39. Gomez-Diaz C., Reina J.H., Cambillau C., Benton R. Ligands for pheromone-sensing neurons are not conformationally activated odorant binding proteins // PLoS Biol. 2013. Vol. 11. N 4: e1001546.

40. Steinbrecht R.A. Stimulus transport and inactivation in insect olfactory sensilla: functional morphology, tracer experiments, and immunocytochemistry // Nervous systems – Principles of design and function / Ed. R.N. Singh. New Delhi: Wiley Eastern, 1992. P. 417–435.

41. Ando T., Sekine S., Inagaki S., Misaki K., Badel L., Moriya H., Sami M.M., Itakura Y., Chihara T., Kazama H., Yonemura S., Hayashi S. Nanopore formation in the cuticle of an insect olfactory sensillum // Curr. Biol. 2019. Vol. 29. N 9. P. 1512–1520.

42. Locke M. Permeability of insect cuticle to water and lipids // Science. 1965. Vol. 147. N 3655. P. 295–298.

43. Brown G.H., Wolken J.J. Liquid crystals and biological structures. N.Y.: Academic Press, 1979. 200 pp.

44. Леонович С.А. Сенсорные системы паразитических клещей. СПб.: Наука, 2005. 235 с.

45. Chandrasekhar S. Liquid crystals. 2nd edition. London, N.Y.: Cambridge Univ. Press, 1992. 460 pp.

46. Woltman S.J., Jay D.G., Crawford G.P. Liquidcrystal materials find a new order in biomedical applications // Nat. Mater. 2007. Vol. 6. N 12. P. 929–938.

47. Smalyukh I.I. Liquid crystals enable chemoresponsive reconfigurable colloidal self-assembly // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010. Vol. 107. N 9. P. 3945–3946.

48. Roling L.T., Scaranto J., Herron J.A, Yu H., Choi S., Abbott N.L., Mavrikakis M. Towards first-principles molecular design of liquid crystal-based chemoresponsive systems // Nature Commun. 2016. Vol. 7: 13338.

49. Ostrovsky M.A. Molecular physiology of visual pigment rhodopsin // Biochem. (Mosc.) Suppl. Ser. A Membr. Cell Biol. 2012. Vol. 6. N 2. P. 128–138.

50. Попов А.В. Акустическое поведение и слух насекомых. Л.: Наука, 1985. 256 с.

51. Жантиев Р.Д. Биоакустика насекомых. М.: Изд-во Моск. ун-та, 1981. 256 с.

52. Ishay J.S., Shimony T.(B.), Arcan L. The presence of statocysts and statoliths in social wasps (Hymenoptera, Vespinae) // Life Sci. 1983. Vol. 32. N 15. P. 1711–1719.

53. Hsu C.Y., Li C.W. Magnetoreception in honeybees // Science. 1994. Vol. 265. N 5. P. 95–97.

54. Altner H., Loftus R. Ultrastructure and function of insect thermo- and hygroreceptors // Annu. Rev. Entomol. 1985. Vol. 30. P. 273–295.

55. Steinbrecht R.A., Müller B. The thermo-/ hygrosensitive sensilla of the silkmoth, Bombyx mori: morphological changes after dry- and moist-adaptation // Cell Tissue Res. 1991. Vol. 266. N 3. P. 441–456.

56. Yokohari F. Hygroreceptor mechanism in the antenna of the cockroach Periplaneta // J. Comp. Physiol. 1978. Vol. 124. P. 53–60.

57. Altner H., Tichy H., Altner I. Lamellated outer dendritic segments of a sensory cell within a poreless thermo- and hygroreceptive sensillum of the insect Carausius morosus // Cell Tissue Res. 1978. Vol. 191. N 2. P. 287–304.

58. Steinbrecht R.A. Receptor membrane substructure and sensory cell contacts // Cell Tissue Res. 1989. Vol. 255. N 1. P. 49–57.

59. Vondran T., Apel K.-H., Schmitz H. The infrared receptor of Melanophila acuminata De Geer (Coleoptera: Buprestidae): Ultrastructural study of a unique insect thermoreceptor and its possible descent from a hair mechanoreceptor // Tissue Cell. 1995. Vol. 27. N 6. P. 645–658.

60. Schmitz A., Schmitz H. Cuticle as functional interface in insect infrared receptors // Functional surface in biology. III. Biologically-inspired systems, vol. 10 / Eds. S.N. Gorb and E.V. Gorb. Berlin: Springer, 2018. P. 3–25.

61. Schneider E.S., Schmitz A., Schmitz H. Concept of an active amplification mechanism in the infrared organ of pyrophilous Melanophila beetles // Front. Physiol. 2015. Vol. 6: 391.

62. Chen C., Buhl E., Xu M., Croset V., Rees J.S., Lilley K.S., Benton R., Hodge J.J., Stanewsky R. Drosophila ionotropic receptor 25a mediates circadian clock resetting by temperature // Nature. 2015. Vol. 527. N 7579. P. 516–520.

63. Knecht Z.A., Silbering A.F., Ni L., Klein M., Budelli G., Bell R., Abuin L., Ferrer A.J., Samuel A.D., Benton R., Garrity P.A. Distinct combinations of variant ionotropic glutamate receptors mediate thermosensation and hygrosensation in Drosophila // eLife. 2016. Vol. 5: e17879.

64. Ni L., Klein M., Svec K.V., Budelli G., Chang E.C., Ferrer A.J., Benton R., Samuel A.D.T., Garrity P.A. The ionotropic receptors IR21a and IR 25a mediate cool sensing in Drosophila // eLife. 2016. Vol. 5: e13254.

65. Nishino H., Yamashita S., Yamazaki Y., Nishikawa M., Yokohari P., Mizunami M. Projection neurons originating from thermo- and hygrosensory glomeruli in the antennal lobe of the cockroach // J. Comp. Neurology. 2003. Vol. 455. N 1. P. 40–55.