Особенности окисления катионов Mn(II) в мембранных препаратах фотосистемы 2 без кислород-выделяющего комплекса. Эволюционный аспект

Одним из основных этапов в процессе трансформации энергии света в оксигенных организмах является извлечение электронов из воды, которые необходимы для световой стадии фотосинтеза. Светозависимое окисление воды осуществляется кислород-выделяющим комплексом (КВК), каталитическим центром которого является кластер Mn₄CaO₅. КВК расположен в фотосистеме 2 (ФС2) с внутренней стороны тилакоидной мембраны. Эволюционное происхождение ФС2 неясно, так же, как и происхождение марганцевого кластера в КВК. Недавно Джонсон c соавторами (2013) предположили, что в первичной ФС2 в Архейском периоде кластер Mn₄CaO₅ отсутствовал, а ФС2 окисляла не воду, а катионы Mn(II), т.е. источником электронов были катионы марганца. В представленной работе мы исследовали возможность влияния некоторых факторов окружающей среды (ионы цитрата и пероксид водорода) на скорость окисления катионов Mn(II) ФС2, не содержащей КВК. Мы установили, что цитрат ингибирует окисление катионов марганца, связывая их, но не экстрагирует катионы марганца из КВК. Пероксид водорода, наоборот, значительно увеличивает скорость окисления марганца (с 28±2 до 145±7 мкмоль 2,6-дихлорофенолиндофенола (мг хлорофилла)^-1 ∙ ч^-1 в присутствии пероксида водорода). Подобные эффекты следует учитывать при исследовании процесса окисления катионов марганца фотосистемой как возможного источника электронов на ранних стадиях эволюции.

1. Umena Y., Kawakami K., Shen J.-R., Kamiya N. Crystal structure of oxygen evolving photosystem II at a resolution of 1.9 Å // Nature. 2011. Vol. 473. N 7345. P. 55–60.

2. Suga M., Akita F., Hirata K., Ueno G., Murakami H., Nakajima Y., Shimizu T., Yamashita K., Yamamoto M., Ago H., Shen J.-R. Native structure of photosystem II at 1.95 Å resolution viewed by femtosecond X-ray pulses // Nature. 2015. Vol. 517. N 7532. P. 99–103.

3. Johnson J.E., Webb S.M., Thomas K., Ono S., Kirschvink J.L., Fischer W.W. Manganese-oxidizing photosynthesis before the rise of cyanobacteria // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013. Vol. 110. N 28. P. 11238–11243.

4. Dismukes G.C., Klimov V.V., Baranov S.V., Kozlov Y.N., Dasgupta J., Tyryshkin A. The origin of atmospheric oxygen on Earth: the innovation of oxygenic photosynthesis // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001. Vol. 98. N 5. P. 2170–2175.

5. Terentyev V.V., Zharmukhamedov S.K. Evolutionary loss of the ability of the photosystem I primary electron donor for the redox interaction with Mn-bicarbonate complexes // Biochemistry (Mosc.). 2020. Vol. 85. N 6. P. 697–708.

6. Kozlov Y.N., Zharmukhamedov S.K., Tikhonov K.G., Dasgupta J., Kazakova A.A., Dismukes G.C., Klimov V.V. Oxidation potentials and electron donation to photosystem II of manganese complexes containing bicarbonate and carboxylate ligands // Phys. Chem. Chem. Phys. 2004. Vol. 6. N 20. P. 4905–4911.

7. Khorobrykh A.A., Terentyev V.V., Zharmukhamedov S.K., Klimov V.V. Redox interaction of Mn–bicarbonate complexes with reaction centres of purple bacteria // Phil. Trans. R. Soc. B: Biol. Sci. 2008. Vol. 363. N 1494. P. 1245–1251.

8. Terentyev V V., Shkuropatov A.Y., Shkuropatova V A., Shuvalov V A., Klimov V.V. Investigation of the Redox interaction between Mn-bicarbonate complexes and reaction centers from Rhodobacter sphaeroides R-26, Chromatium minutissimum, and Chloroflexus aurantiacus // Biochemistry (Mosc.). 2011. Vol. 76. N 12. P. 1360–1366.

9. Khorobrykh A., Dasgupta J., Kolling D.R., Terentyev V., Klimov V.V., Dismukes G.C. Evolutionary origins of the photosynthetic water oxidation cluster: bicarbonate permits Mn2+ photo-oxidation by anoxygenic bacterial reaction centers // ChemBioChem. 2013. Vol. 14. N 14. P. 1725–1731.

10. Chernev P., Fischer S., Hoffmann J., Oliver N., Assunção R., Yu B., Burnap R.L., Zaharieva I., Nürnberg D.J., Haumann M., Dau H. Light-driven formation of manganese oxide by today’s photosystem II supports evolutionarily ancient manganese-oxidizing photosynthesis // Nat. Commun. 2020. Vol. 11. Art. ID 6110.

11. Semin B.K., Ghirardi M.L., Seibert M. Blocking of electron donation by Mn (II) to YZ• following incubation of Mn-depleted photosystem II membranes with Fe (II) in the light // Biochemistry. 2002. Vol. 41. N 18. P. 5854-5864.

12. Ghanotakis D.F., Babcock G.T. Hydroxylamine as an inhibitor between Z and P680 in photosystem II // FEBS Lett. 1983. Vol. 153. N 1. P. 231-234.

13. Porra R.J., Thompson W.A., Kriedemann P.E. Determination of accurate extinction coefficients and simultaneous equations for assaying chlorophylls a and b extracted with four different solvents: verification of the concentration of chlorophyll standards by atomic absorption spectroscopy // Biochim. Biophys. Acta Bioenerg. 1989. Vol. 975. N 3. P. 384–394.

14. Armstrong J.M.D. The molar extinction coefficient of 2,6-dichlorophenol indophenol // Biochim. Biophys. Acta Gen. Subj. 1964. Vol. 86. N 1. P. 194-197.

15. Semin B.K., Seibert M. A simple colorimetric determination of the manganese content in photosynthetic membranes // Photosynth. Res. 2009. Vol. 100. N 1. P. 45–48.

16. Semin B.K., Davletshina L.N., Ivanov I.I., Seibert M., Rubin A.B. Rapid degradation of the tetrameric Mn cluster in iluminated, PsbO-depleted photosystem II preparations // Biochemistry (Mosc.). 2012. Vol. 77. N 2. P. 152–156.

17. Yocum C.F., Yerkes C.T., Blankenship R.E., Sharp R.R., Babcock G.T. Stoichiometry, inhibitor sensitivity, and organization of manganese associated with photosynthetic oxygen evolution // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1981. Vol. 78. N 12. P. 7507–7511.

18. Kuntzleman T., McCarrick R., Penner-Hahn J., Yocum C. Probing reactive sites within the photosystem II manganese cluster: evidence for separate populations of manganese that differ in redox potential // Phys. Chem. Chem. Phys. 2004. Vol. 6. N 20. P. 4897–4904.

19. Serrat F.B. 3,3′,5,5′-Tetramethylbenzidine for the colorimetric determination of manganese in water // Microchim. Acta. 1998. Vol. 129. P. 77–80.

20. Xu Q., Bricker T.M. Structural organization of proteins on the oxidizing side of photosystem II. Two molecules of the 33-kDa manganese-stabilizing proteins per reaction center // J. Biol. Chem. 1992. Vol. 267. N 36. P. 25816–25821.

21. Blankenship R.E., Hartman H. The origin and evolution of oxygenic photosynthesis // Trends Biochem. Sci. 1998. Vol. 23. N 3. P. 94–97.

22. Boussac A., Picaud M., Etienne A.-L. Effect of potassium iridic chloride on the electron donation by Mn2+ to photosystem II particles // Photochem. Photobiophys. 1986. Vol. 10. P. 201–211.

23. Inoue H., Wada T. Requirement of manganese for electron donation of hydrogen peroxide in photosystem II reaction center complex // Plant Cell Physiol. 1987. Vol. 28. N 5. P. 767–773.

24. Hoganson C.W., Ghanotakis D.F., Babcock G.T., Yocum C.F. Mn2+ reduces YZ + in manganese-depleted photosystem II preparations // Photosynth. Res. 1989. Vol. 22. N 3. P. 285–293.

25. Semin B.K., Davletshina L.N., Timofeev K.N., Ivanov I.I., Rubin A.B., Seibert M. Production of reactive oxygen species in decoupled, Ca2+-depleted PSII and their use in assigning a function to chloride on both sides of PSII // Photosynth. Res. 2013. Vol. 117. N 1. P. 385–399.

26. Lovyagina E.R., Loktyushkin A.V., Semin B.K. Effective binding of Tb3+ and La3+ cations on the donor side of Mn-depleted photosystem II // J. Biol. Inorg. Chem. 2021. Vol. 26. N 1. P. 1–11.

27. Inoué H., Akahori H., Noguchi M. Activation of electron donation from hydrogen peroxide by manganese in non-oxygen evolving photosystem II particles // Plant Cell Physiol. 1987. Vol. 28. N 7. P. 1339–1343.

28. Inoué H., Wada T. Requirement of manganese for electron donation of hydrogen peroxide in photosystem II reaction center complex // Plant Cell Physiol. 1987. Vol. 28. N. 5. P. 767–773.

29. Kurashov V.N., Lovyagina E.R., Shkolnikov D.Y., Solntsev M.K., Mamedov M.D., Semin B.K. Investigation of the low-affinity oxidation site for exogenous electron donors in the Mn-depleted photosystem II complexes // Biochim. Biophys. Acta Bioenerg. 2009. Vol. 1787. N 12. P. 1492–1498.

30. Dawson R.M.C., Elliott D.C., Elliott W.H., Jones K.M. Data for biochemical research. 3rd Ed. Oxford: Clarendon press, 1989. 592 pp.

31. Ono T., Inoue Y. Discrete extraction of the Ca atom functional for O2 evolution in higher plant photosystem II by a simple low pH treatment // FEBS Lett. 1988. Vol. 227. N 2. P. 147–152.