Исследование противовоспалительных свойств секреторно-экскреторных продуктов плероцеркоидов лентеца чаечного Dibothriocephalus dendriticus и лигулы Ligula interrupta
https://doi.org/10.55959/MSU0137-0952-16-78-3-1
Аннотация
В данной работе впервые был исследован противовоспалительный потенциал секреторно-экскреторных продуктов (СЭП) плероцеркоидов лентеца чаечного Dibothriocephalus dendriticus и лигулы Ligula interrupta в модели индуцированной липополисахаридом активации макрофагов in vitro. В качестве модели макрофагов была использована клеточная линия моноцитов, полученная от пациента с острым моноцитарным лейкозом, THP-1. Противовоспалительные свойства СЭП определяли по содержанию в инкубационной среде цитокинов – фактора некроза опухоли и интерлейкина-6 – с помощью коммерческих наборов для иммуноферментного анализа. Результаты проведенного нами исследования свидетельствуют о том, что СЭП плероцеркоидов L. interrupta обладают выраженным противовоспалительным эффектом, в то время как СЭП плероцеркоидов D. dendriticus таким эффектом не обладают. Далее мы исследовали противовоспалительные свойства СЭП L. interrupta в модели каррагинан-индуцированного воспаления в «воздушном мешке» у мышей. Было обнаружено значимое уменьшение объема воспалительного экссудата под действием СЭП L. interrupta, а также увеличение уровня цитокина интерлейкина-6. В то же время СЭП L. interrupta не оказывали влияния на число клеток в 1 мл экссудата, а также на уровень противовоспалительного цитокина – фактора некроза опухоли. Низкомолекулярная фракция СЭП L. interrupta также увеличивала уровень противовоспалительного цитокина интерлейкина-10, что свидетельствует о более выраженном противовоспалительном эффекте по сравнению с высокомолекулярной фракцией. Полученные результаты, в целом, свидетельствуют о противовоспалительных свойствах СЭП плероцеркоидов L. interrupta. Однако механизм противовоспалительного действия не выяснен и требует дальнейшего исследования.
Ключевые слова
Об авторах
А. Н. ПавлюченковаРоссия
Павлюченкова Анастасия Никитична – науч. сотр. лаб. паразитологии и экологии гидробионтов ; инженер 1-й категории отд. мат. методов в биологии НИИ ФХБ им. А.Н. Белозерского. Тел.: 8-495- 939-03-38
670047, г. Улан-Удэ, ул. Сахьяновой, д. 6
119992, г. Москва, Ленинские горы, д. 1, стр. 40
И. А. Кутырев
Россия
Кутырев Иван Александрович – докт. биол. наук, вед. науч. сотр. лаб. паразитологии и экологии гидробионтов института общей и экспериментальной биологии. Тел.: 8-3012-43-42-25
670047, г. Улан-Удэ, ул. Сахьяновой, д. 6
А. В. Федоров
Россия
Федоров Артем Валерьевич – науч. сотр. кафедры клеточной биологии и гистологии биологического факультета. Тел.: 8-495-939-17-94
119234, г. Москва, Ленинские горы, д. 1, стр. 12
М. А. Челомбитько
Россия
Челомбитько Мария Александровна – канд. биол. наук, ст. науч. сотр. отд. мат. методов в биологии НИИ ФХБ им. А.Н. Белозерского. Тел.: 8-495-939-03-38
119992, г. Москва, Ленинские горы, д. 1, стр. 40
О. Е. Мазур
Россия
Мазур Ольга Евгеньевна – канд. биол. наук, науч. сотр. лаб. паразитологии и экологии гидробионтов института общей и экспериментальной биологии. Тел.: 8-3012-43- 42-25
670047, г. Улан-Удэ, ул. Сахьяновой, д. 6
Ж. Н. Дугаров
Россия
Дугаров Жаргал Нимаевич – канд. биол. наук, ст. науч. сотр. лаб. паразитологии и экологии гидробионтов института общей и экспериментальной биологии. Тел.: 8-3012-43-42-25
670047, г. Улан-Удэ, ул. Сахьяновой, д. 6
Список литературы
1. Tahapary D.L., de Ruiter K., Martin I., van Lieshout L., Guigas B., Soewondo P., Djuardi Y., Wiria A.E., Mayboroda O.A., Houwing-Duistermaat J.J., Tasman H., Sartono E., Yazdanbakhsh M., Smit J.W., Supali T. Helminth infections and type 2 diabetes: a clusterrandomized placebo controlled SUGARSPIN trial in Nangapanda, Flores, Indonesia. BMC Infect. Dis. 2015;18(15):133.
2. Wammes L.J., Mpairwe H., Elliott A.M., Yazdanbakhsh M. Helminth therapy or elimination: epidemiological, immunological, and clinical considerations. Lancet Infect. Dis. 2014;14(11):1150–1162.
3. Yazdanbakhsh M., Wahyuni S. The role of helminth infections in protection from atopic disorders. Curr. Opin. Allergy Clin. Immunol. 2005;5(5):386–391.
4. Hewitson J.P., Grainger J.R., Maizels R.M. Helminth immunoregulation: the role of parasite secreted proteins in modulating host immunity. Mol. Biochem. Parasitol. 2009;167(1):1–11.
5. Johnston M.J.G., MacDonald J.A., McKay D.M. Parasitic helminths: a pharmacopeia of anti-inflammatory molecules. Parasitology. 2009;136(2):125–147.
6. Maizels R.M., Balic A., Gomez-Escobar N., Nair M., Taylor M.D., Allen J.E. Helminth parasitesmasters of regulation. Immunol. Rev. 2004;201(1):89–116.
7. Terrazas L.I., Bojalil R., Govezensky T., Larralde C. Shift from an early protective Th1-type immune response to a late permissive Th2-type response in murine cysticercosis (Taenia crassiceps). J. Parasitol. 1998;84(1):74–81.
8. Reyes J.L., Lopes F., Leung G., Mancini N.L., Matisz C.E., Wang A., Thomson E.A., Graves N., Gilleard J., McKay D.M. Treatment with cestode parasite antigens results in recruitment of CCR2+ myeloid cells, the adoptive transfer of which ameliorates colitis. Infect. Immun. 2016;84(12):3471–3483.
9. Reyes J.L., Wang A., Fernando M.R., Graepel R., Leung G., van Rooijen N., Sigvardsson M., McKay D.M. Splenic B cells from Hymenolepis diminuta-infected mice ameliorate colitis independent of T cells and via cooperation with macrophages. J. Immunol. 2015;194(1):364–378.
10. Matisz C.E., Faz-López B., Thomson E., Al Rajabi A., Lopes F., Terrazas L.I., Wang A., Sharkey K.A., McKay D.M. Suppression of colitis by adoptive transfer of helminth antigen-treated dendritic cells requires interleukin-4 receptor-α signaling. Sci. Rep. 2017;7:40631.
11. Soufli I., Toumi R., Rafa H., Amri M., Labsi M., Khelifi L., Nicoletti F., Touil-Boukoffa C. Crude extract of hydatid laminated layer from Echinococcus granulosus cyst attenuates mucosal intestinal damage and inflammatory responses in Dextran Sulfate Sodium induced colitis in mice. J. Inflamm. 2015;12:19.
12. Kochneva A., Drozdova P., Borvinskaya E. The first transcriptomic resource for the flatworm Triaenophorus nodulosus (Cestoda: Bothriocephalidea), a common parasite of holarctic freshwater fish. Mar. Genomics. 2020;51:100702.
13. Biserova N.M., Kutyrev I.A., Malakhov V.V. The tapeworm Diphyllobothrium dendriticum (Cestoda) produces prostaglandin E2, a regulator of host immunity. Dokl. Biol. Sci. 2011; 441(1):367–369.
14. Biserova N.M., Kutyrev I.A., Jensen K. GABA in the nervous system of the cestodes Diphyllobothrium dendriticum (Diphyllobothriidea) and Caryophyllaeus laticeps (Caryophyllidea), with comparative analysis of muscle innervation. J. Parasitol. 2014;100(4):411–421.
15. Biserova N.M., Kutyrev I.A. Localization of prostaglandin E 2, γ-aminobutyric acid, and other potential immunomodulators in the plerocercoid Diphyllobothrium dendriticum (Cestoda). Biol. Bull. 2014;41(3):242–250.
16. Kutyrev I.A., Biserova N.M., Olennikov D.N., Korneva J.V., Mazur O.E. Prostaglandins E2 and D2-regulators of host immunity in the model parasite Diphyllobothrium dendriticum: An immunocytochemical and biochemical study. Mol. Biochem. Parasitol. 2017;212:33–45.
17. Kutyrev I.A., Biserova N.M., Mazur O.E., Dugarov Z.N. Experimental study of ultrastructural mechanisms and kinetics of tegumental secretion in cestodes parasitizing fish (Cestoda: Diphyllobothriidea). J. Fish. Dis. 2021;44(8):1237–1254.
18. Bai X., Wu X., Wang X., Guan Z., Gao F., Yu J., Yu L., Tang B., Liu X., Song Y., Wang X., Radu B., Boireau P., Wang F., Liu M. Regulation of cytokine expression in murine macrophages stimulated by excretory/ secretory products from Trichinella spiralis in vitro. Mol. Cell Biochem. 2012;360(1–2):79–88.
19. Wang Z., Hao C., Zhuang Q., Zhan B., Sun X., Huang J., Cheng Y., Zhu X. Excretory/secretory products from adult worms attenuated DSS-induced colitis in mice by driving PD-1-mediated M2 macrophage polarization. Front. Immunol. 2020;11:563784.
20. Li H., Qiu D., Yuan Y., Wang X., Wu F., Yang H., Wang S., Ma M., Qian Y., Zhan B., Yang X. Trichinella spiralis cystatin alleviates polymicrobial sepsis through activating regulatory macrophages. Int. Immunopharmacol. 2022;109;108907.
21. Blank M., Bashi T., Lachnish J., Ben-AmiShor D., Shovman O., Fridkin M., Eisenstein M., Volkov A., Barshack I., Shoenfeld Y. Helminths-based bifunctional molecule, tuftsin-phosphorylcholine (TPC), ameliorates an established murine arthritis. PLoS One. 2018;13(8):e0200615.
22. Novikova N.S., Diatlova A.S., Derevtsova K.Z., Korneva E.A., Viktorovna T.V., Ostrinki Y., Abraham L., Quinn S., Segal Y., Churilov L.P., Blank M., Shoenfeld Y., Aharoni R., Amital H. Tuftsin-phosphorylcholine attenuate experimental autoimmune encephalomyelitis. J. Neuroimmunol. 2019;337:577070.
23. Maizels R.M., Hewitson J.P., Smith K.A. Susceptibility and immunity to helminth parasites. Curr. Opin. Immunol. 2012. Vol;24(4):459–466.
24. McSorley H.J., Hewitson J.P., Maizels R.M. Immunomodulation by helminth parasites: defining mechanisms and mediators. Int. J. Parasitol. 2013;43(3–4):301–310.
25. Du L., Tang H., Ma Z., Xu J., Gao W., Chen J., Gan W., Zhang Z., Yu X., Zhou X., Hu X. The protective effect of the recombinant 53-kDa protein of Trichinella spiralis on experimental colitis in mice. Dig. Dis. Sci. 2011;56(10):2810–2817.
26. Segal Y., Blank M., Shoenfeld Y. Tuftsin phosphorylcholine-a novel compound harnessing helminths to fight autoimmunity. Immunol. Res. 2018;66(6):637–641.
27. Ben-Ami Shor D., Lachnish J., Bashi T., Dahan S., Shemer A., Segal Y., Shovman O., Halpert G., Volkov A., Barshack I., Amital H., Blank M., Shoenfeld Y. Immunomodulation of murine chronic DSS-induced colitis by tuftsin-phosphorylcholine. J. Clin. Med. 2019;9(1):65.
28. Neuman H., Mor H., Bashi T., Givol O., Watad A., Shemer A., Volkov A., Barshack I., Fridkin M., Blank M., Shoenfeld Y., Koren O. Helminth-based product and the microbiome of mice with lupus. mSystems. 2019;4(1):00160-18.
29. Wu Z., Wang L., Tang Y., Sun X. Parasite-derived proteins for the treatment of allergies and autoimmune diseases. Front. Microbiol. 2017;8:2164.
30. Nascimento Santos L., Carvalho Pacheco L.G., Silva Pinheiro C., Alcantara-Neves N.M. Recombinant proteins of helminths with immunoregulatory properties and their possible therapeutic use. Acta Trop. 2017;166:202–211.
31. Khatri V., Chauhan N., Kalyanasundaram R. Parasite cystatin: immunomodulatory molecule with therapeutic activity against immune mediated disorders. Pathogens. 2020;9(6):431.
32. Genin M., Clement F., Fattaccioli A., Raes M., Michiels C. M1 and M2 macrophages derived from THP-1 cells differentially modulate the response of cancer cells to etoposide. BMC Cancer. 2015;15:577.
33. Długosz E., Basałaj K., Zawistowska-Deniziak A. Cytokine production and signalling in human THP-1 macrophages is dependent on Toxocara canis glycans. Parasitol. Res. 2019;118(10):2925–2933.
34. Fleetwood A.J., Lawrence T., Hamilton J.A., Cook A.D. Granulocyte-macrophage colony-stimulating factor (CSF) and macrophage CSF-dependent macrophage phenotypes display differences in cytokine profiles and transcription factor activities: implications for CSF blockade in inflammation. J. Immunol. 2007;178(8):5245–5252.
35. Sica A., Mantovani A. Macrophage plasticity and polarization: in vivo veritas. J. Clin. Invest. 2012;122(3):787–795.
36. Duarte D.B., Vasko M.R., Fehrenbacher J.C. Models of inflammation: carrageenan air pouch. Curr. Protoc. Pharmacol. 2016;72(1):5.6.1–5.6.9.
37. Eteraf-Oskouei T., Mikaily Mirak S., Najafi M. Anti-inflammatory and anti-angiogenesis effects of verapamil on rat air pouch inflammation model. Adv. Pharm. Bull. 2017;7(4):585–591.
38. Fehrenbacher J.C., McCarson K.E. Models of inflammation: carrageenan air pouch. Curr Protoc. 2021;1(8):e183
39. Inada T., Kamibayashi T. Protective effect of the intravenous anesthetic propofol against a local inflammation in the mouse carrageenan-induced air pouch model. Immunopharmacol. Immunotoxicol. 2021;43(1):100–104.
40. Sherwood E.R., Toliver-Kinsky T. Mechanisms of the inflammatory response. Best Pract. Res. Clin. Anaesthesiol. 2004:18(3):385–405.
41. Romano M., Faggioni R., Sironi M., Sacco S., Echtenacher B., Di Santo E., Salmona M., Ghezzi P. Carrageenan-induced acute inflammation in the mouse air pouch synovial model. Role of tumour necrosis factor. Mediators Inflamm. 1997;6(1):32–38.
42. Fröde T.S., Souza G.E.P., Calixto J.B. The effects of IL-6 and IL-10 and their specific antibodies in the acute inflammatory responses induced by carrageenan in the mouse model of pleurisy. Cytokine. 2002;17(3):149–156.
43. Shouval D.S., Biswas A., Goettel J.A., et al. Interleukin-10 receptor signaling in innate immune cells regulates mucosal immune tolerance and anti-inflammatory macrophage function. Immunity. 2014;40(5):706–719.
44. Saraiva M., Vieira P., O’Garra A. Biology and therapeutic potential of interleukin-10. J. Exp Med. 2020;217(1):e20190418.
45. Goodridge H.S., McGuiness S., Houston K.M., Egan C.A., Al-Riyami L., Alcocer M.J., Harnett M.M., Harnett W. Phosphorylcholine mimics the effects of ES-62 on macrophages and dendritic cells. Parasite Immunol. 2007;29(3):127–137.
46. Harnett M.M., Kean D.E., Boitelle A. The phosphorycholine moiety of the filarial nematode immunomodulator ES-62 is responsible for its anti-inflammatory action in arthritis. Ann. Rheum. Dis. 2008;67(4):518–523.
47. Velupillai P., Harn D.A. Oligosaccharide-specific induction of interleukin 10 production by B220+ cells from schistosome-infected mice: a mechanism for regulation of CD4+ T-cell subsets. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1994;91(1):18–22.
48. Zhu B., Trikudanathan S., Zozulya A.L., Sandoval-Garcia C., Kennedy J.K., Atochina O., Norberg T., Castagner B., Seeberger P., Fabry Z., Harn D., Khoury S.J., Guleria I. Immune modulation by lacto-N-fucopentose III in experimental autoimmune encephalomyelitis. Clin. Immunol. 2012;142(3):351–361.
49. Laan L.C., Williams A.R., Stavenhagen K., Giera M., Kooij G., Vlasakov I., Kalay H., Kringel H., Nejsum P., Thamsborg S.M., Wuhrer M., Dijkstra C.D., Cummings R.D., van Die I. The whipworm (Trichuris suis) secretes prostaglandin E2 to suppress proinflammatory properties in human dendritic cells. FASEB J. 2017;31(2):719–731.
50. Chantree P., Tarasuk M., Prathaphan P., Ruangtong J., Jamklang M., Chumkiew S., Martviset P. Type I cystatin derived from Fasciola gigantica suppresses macrophage-mediated inflammatory responses. Pathogens. 2023;12(3):395.
Рецензия
Для цитирования:
Павлюченкова А.Н., Кутырев И.А., Федоров А.В., Челомбитько М.А., Мазур О.Е., Дугаров Ж.Н. Исследование противовоспалительных свойств секреторно-экскреторных продуктов плероцеркоидов лентеца чаечного Dibothriocephalus dendriticus и лигулы Ligula interrupta. Вестник Московского университета. Серия 16. Биология. 2023;78(3):160-169. https://doi.org/10.55959/MSU0137-0952-16-78-3-1
For citation:
Pavlyuchenkova A.N., Kutyrev I.A., Fedorov A.V., Chelombitko M.A., Mazur O.E., Dugarov Z.N. Investigation of excretory/secretory products from gull-tapeworm Dibothriocephalus dendriticus and ligula Ligula interrupta plerocercoids anti-inflammatory properties. Vestnik Moskovskogo universiteta. Seriya 16. Biologiya. 2023;78(3):160-169. (In Russ.) https://doi.org/10.55959/MSU0137-0952-16-78-3-1