Участие активных форм кислорода и антиоксидантных ферментов в формировании аэренхимы корня ячменя в условиях гипоксии

Доступность кислорода является важным фактором в жизни растений. Его недостаток приводит к гипоксии, которая может возникнуть при избыточном увлажнении подземных частей растений. Для преодоления гипоксии у многих растений образуется лизигенная аэренхима, выполняющая функции снабжения кислородом. Механизмы образования аэренхимы не до конца ясны. В данной работе изучены анатомо-морфологические и физиолого-биохимические изменения в тканях коры корня ячменя (Hordeum vulgare L.) при формировании аэренхимы в условиях гипоксии, создаваемой в гидропонной среде. Дефицит кислорода тормозил рост корней, снижал интенсивность дыхания, но не оказывал влияние на развитие надземной части. На 8-е сут роста в условиях гипоксии в корнях концентрация H₂O₂ повышалась в 2,6 раза по сравнению с контролем (условия аэрации среды) и формировалась аэренхима. Накопление H₂O₂ происходило на фоне низкой активности антиоксидантных ферментов. К 28-м сут в условиях гипоксии активность разных форм пероксидаз увеличивалась, что приводило к снижению концентрации H₂O₂ в корнях до уровня контрольных значений. Сделано предположение о том, что на ранних этапах гипоксии увеличение содержания H₂O₂ служит для запуска образования аэренхимы, на более поздних этапах – усиление антиоксидантной активности приводило к нейтрализации активных форм кислорода, обеспечивая выживание корней и целого растения.

1. van Dongen J.T., Licausi F. Oxygen sensing and signaling. Annu. Rev. Plant Biol. 2015;66(1):345–367.

2. Zhang S., Zhou L., Zhang L., Yang Y., Wei Z., Zhou S., Yang D., Yang X., Wu X., Zhang Y., Li X., Dai Y. Reconciling disagreement on global river flood changes in a warming climate. Nat. Clim. Change. 2022;12(12):1160–1167.

3. Bailey-Serres J., Lee S.C., Brinton E. Waterproofing crops: effective flooding survival strategies. Plant Physiol. 2012;160(4):1698–1709.

4. Кошкин Е.И., Андреева И.В., Гусейнов Г.Г. Влияние глобальных изменений климата на продуктивность и устойчивость сельскохозяйственных культур к стрессорам. Агрохимия. 2019;(12):83–96.

5. Чиркова Т.В. Физиологические основы устойчивости растений. СПб: Изд-во С.-Петер. Ун-та; 2002. 244 с.

6. Takahashi H., Yamauchi T., Colmer T.D., Nakazono M. Aerenchyma formation in plants. Low-oxygen stress in plants: Oxygen sensing and adaptive responses to hypoxia. Eds. J.T. van Dongen and F. Licausi. Vienna: Springer Vienna; 2014:247–265.

7. Loreti E., Perata P. The many facets of hypoxia in plants. Plants. 2020;9(6):745.

8. Jethva J., Schmidt R.R., Sauter M., Selinski J. Try or die: dynamics of plant respiration and how to survive low oxygen conditions. Plants. 2022;11(2):205.

9. Colmer T.D., Greenway H. Ion transport in seminal and adventitious roots of cereals during O2 deficiency. J. Exp. Bot. 2011;62(1):39–57.

10. Bragina T.V., Drozdova I.S., Ponomareva Y.V., Alekhin V.I., Grineva G.M. Photosynthesis, respiration, and transpiration in maize seedlings under hypoxia induced by complete flooding. Dokl. Bot. Sci. 2002;384(1):274–277.

11. Mustroph A., Albrecht G. Tolerance of crop plants to oxygen deficiency stress: fermentative activity and photosynthetic capacity of entire seedlings under hypoxia and anoxia. Physiol. Plant. 2003;117(4):508–520.

12. Feng K., Wang X., Zhou Q., Dai T., Cao W., Jiang D., Cai J. Waterlogging priming enhances hypoxia stress tolerance of wheat offspring plants by regulating root phenotypic and physiological adaption. Plants. 2022;11(15):1969.

13. Araki H., Hossain M.A., Takahashi T. Waterlogging and hypoxia have permanent effects on wheat root growth and respiration. J. Agron. Crop Sci. 2012;198(4):264–275.

14. de Souza K.R.D., de Oliveira Santos M., Andrade C.A., da Silva D.M., Campos N.A., Alves J.D. Aerenchyma formation in the initial development of maize roots under waterlogging. Theor. Exp. Plant Physiol. 2017;29(4):165–175.

15. Zeng F., Konnerup D., Shabala L., Zhou M., Colmer T.D., Zhang G., Shabala S. Linking oxygen availability with membrane potential maintenance and K+ retention of barley roots: implications for waterlogging stress tolerance. Plant Cell Environ. 2014;37(10):2325–2338.

16. de San Celedonio R.P., Abeledo L.G., Miralles D.J. Identifying the critical period for waterlogging on yield and its components in wheat and barley. Plant Soil. 2014;378(1):265–277.

17. Liu K., Harrison M.T., Ibrahim A., Manik S.M.N., Johnson P., Tian X., Meinke H., Zhou M. Genetic factors increasing barley grain yields under soil waterlogging. Food Energy Secur. 2020;9(4):e238.

18. van Dongen J.T., Licausi F. Low-oxygen stress in plants: oxygen sensing and adaptive responses to hypoxia. Vienna: Springer Vienna; 2014. 426 pp.

19. Wany A., Gupta K.J.. Reactive oxygen species, nitric oxide production and antioxidant gene expression during development of aerenchyma formation in wheat. Plant Signaling Behav. 2018;13(2):e1428515.

20. Steffens B., Steffen-Heins A., Sauter M. Reactive oxygen species mediate growth and death in submerged plants. Front. Plant Sci. 2013;4:179.

21. Tong C., Hill C.B., Zhou G., Zhang X.-Q., Jia Y., Li C. Opportunities for improving waterlogging tolerance in cereal crops-physiological traits and genetic mechanisms. Plants (Basel). 2021;10(8):1560.

22. Xu Q.T., Yang L., Zhou Z.Q., Mei F.Z., Qu L.H., Zhou G.S. Process of aerenchyma formation and reactive oxygen species induced by waterlogging in wheat seminal roots. Planta. 2013;238(5):969–982.

23. Yamauchi T., Watanabe K., Fukazawa A., Mori H., Abe F., Kawaguchi K., Oyanagi A., Nakazono M. Ethylene and reactive oxygen species are involved in root aerenchyma formation and adaptation of wheat seedlings to oxygendeficient conditions. J. Exp. Bot. 2014;65(1):261–273.

24. Шиков А.Е., Чиркова Т.В., Емельянов В.В. Функции активных форм кислорода в растительных клетках в норме и при адаптации. Экол. ген. 2021;19(4):343–363.

25. Basu S., Kumari S., Kumar A., Shahid R., Kumar S., Kumar G. Nitro-oxidative stress induces the formation of roots’ cortical aerenchyma in rice under osmotic stress. Physiol. Plant. 2021;172(2):963–975.

26. Wany A., Kumari A., Gupta K.J. Nitric oxide is essential for the development of aerenchyma in wheat roots under hypoxic stress. Plant Cell Environ. 2017;40(12):3002–3017.

27. Food and agricultural organization. FAOSTAT [Электронныйресурс]. 2023. URL: https://www.fao.org/faostat/ru/#data/QCL (Дата обращения:05.05.2023).

28. Setter T.L., Waters I. Review of prospects for germplasm improvement for waterlogging tolerance in wheat, barley and oats. Plant Soil. 2003;253(1):1–34.

29. Schneider H.M., Wojciechowski T., Postma J.A., Brown K.M., Lücke A., Zeisler V., Schreiber L., Lynch J.P. Root cortical senescence decreases root respiration, nutrient content and radial water and nutrient transport in barley. Plant Cell Environ. 2017;40(8):1392–1408.

30. Malygin M., Kiseleva S. Aerenchyma formation in seminal roots of Hordeum vulgare in hydroponic conditions. Biol. Comm. 2024;69(3):136–148.

31. Малыгин М.В., Киселева И.С. Развитие аэренхимальных лакун в корнях Hordeum vulgare в условиях гидропоники. Биомика. 2022;14(3):234–237.

32. Yamauchi T., Tanaka A., Tsutsumi N., Inukai Y., Nakazono M. A Role for auxin in ethylene-dependent inducible aerenchyma formation in rice roots. Plants. 2020;9(5):610.

33. Maehly A.C. The assay of catalases and peroxidases. Methods of biochemical analysis. Ed. R. Glick. N.-Y.: Interscience Publishing, Inc.; 1954:357–424.

34. Goldfischer S., Essner E. Further observation on the peroxidatic activities of microbodies (peroxisomes). J. Histochem. Cytochem. 1969;17(10):681–685.

35. Nakano Y., Asada K. Hydrogen peroxide is scavenged by ascorbate-specific peroxidase in spinach chloroplasts. Plant Cell Physiol. 1981;22(5):867–880.

36. Aebi H. Catalase. Methods of Enzymatic Analysis. Ed. H.U. Bergmeyer. N.-Y.: Academic Press; 1974:673–680.

37. Chaitanya K.S.K., Naithani S.C. Role of superoxide, lipid peroxidation and superoxide dismutase in membrane perturbation during loss of viability in seeds of Shorea robusta Gaertn.f. New Phytol. 1994;126(4):623-627.

38. Bellincampi D., Dipierro N., Salvi G., Cervone F., De Lorenzo G. Extracellular H2O2 induced by oligogalacturonides is not involved in the inhibition of the auxin-regula ted rolB gene expression in tobacco leaf explants. Plant Physiol. 2000;122(4):1379–1386.

39. Health R. L, Packer L. Photoperoxidation in isola ted chloroplasts: I. Kinetics and stoichiometry of fatty acid peroxidation. Arch. Biochem. Biophys. 1968;125(1):189–198.

40. Семихатова О.А., Чиркова Т.В. Физиология дыхания раcтений. СПб: Изд-во С.-Петер. Ун-та; 2001. 224 c.

41. Armstrong W. Aeration inhigher plants. Adv. Bot. Res. 1979(7):225–332.

42. Armstrong W., Armstrong J. Plant internal oxygen transport (diffusion and convection) and measuring and mo delling oxygen gradients. Low-oxygen stress in plants: oxygen sensing and adaptive responses to hypoxia. Eds. J.T. van Dongen and F. Licausi. Vienna: Springer Vienna; 2014:267–297.

43. Voesenek L.A.C.J., Bailey-Serres J. Flood adaptive traits and processes: an overview. New Phytol. 2015;206(1):57–73.

44. van Veen H., Triozzi P.M., Loreti E. Metabolic stra tegies in hypoxic plants. Plant Physiol. 2025;197(1):kiae564.

45. Saengwilai P., Nord E.A., Chimungu J.G., Brown K.M., Lynch J.P. Root cortical aerenchyma enhances nitrogen acquisition from low-nitrogen soils in maize. Plant Physiol. 2014;166(2):726–735.

46. Yamauchi T., Yoshioka M., Fukazawa A., Mori H., Nishizawa N.K., Tsutsumi N., Yoshioka H., Nakazono M. An NADPH oxidase RBOH functions in rice roots during lysigenous aerenchyma formation under oxygen-deficient conditions. The Plant Cell. 2017;29(4):775–790.

47. Kreslavski V.D., Los D.A., Allakhverdiev S.I., Kuznetsov V.V. Signaling role of reactive oxygen species in plants under stress. Russ. J. Plant Physiol. 2012;59(2):141–154.

48. Li S. Novel insight into functions of ascorbate peroxidase in higher plants: more than a simple antioxidant enzyme. Redox Biol. 2023;64:102789

49. Maruta T., Sawa Y., Shigeoka S., Ishikawa T. Diversity and evolution of ascorbate peroxidase functions in chloroplasts: more than just a classical antioxidant enzyme? Plant Cell Physiol. 2016;57(7):1377–1386.

50. Chelikani P., Fita I., Loewen P.C. Diversity of structures and properties among catalases. Cell. Mol. Life Sci. 2004;(61):192–208.

51. Емельянов В.В., Ласточин В.В., Приказюк Е.Г., Чиркова Т.В. Активность каталазы и пероксидазы в растениях пшеницы и риса в условиях аноксии и постаноксической аэрации. Физиол. раст. 2022;69(6):675–690.