ЭВОЛЮЦИОННАЯ РОЛЬ ФЕНОТИПИЧЕСКОЙ ПЛАСТИЧНОСТИ

Фенотипическая пластичность (способность одного генотипа производить разные фенотипы в зависимости от условий) играет в эволюции важную, но до сих пор слабо изученную и часто недооцениваемую роль. Как адаптивная, так и неадаптивная фенотипическая пластичность влияет на силу и направленность отбора, действующего на популяцию, и может, в зависимости от ситуации, ускорять или замедлять адаптивную эволюцию, дивергенцию и видообразование. Фенотипическая пластичность также влияет на направленность эволюции, причем направление пластических и эволюционных изменений может совпадать (генетическая ассимиляция), а может быть противоположным (генетическая компенсация). Особой формой фенотипической пластичности являются изменения фенотипа организма-хозяина, обусловленные изменениями симбиотической микробиоты. В обзоре рассмотрены основные формы фенотипической пластичности и современные данные об их влиянии на направленность и скорость эволюции. Особое внимание уделено новым экспериментальным данным, включая результаты, полученные в ходе долгосрочного эволюционного эксперимента на Drosophila melanogaster, проводимого на кафедре биологической эволюции биологического факультета МГУ. 

1. Pfennig D.W., Wund M.A., Snell-Rood E.C., Cruickshank T., Schlichting C.D., Moczek A.P. Phenotypic plasticity’s impacts on diversification and speciation // Trends Ecol. Evol. 2010. Vol. 25. N 8. P. 459–467.

2. Scheiner S.M., Caplan R.L., Lyman R.F. The genetics of phenotypic plasticity. III. Genetic correlations and fluctuating asymmetries // J. Evolution. Biol. 1991. Vol. 4. N 1. P. 51–68.

3. Schmalhauzen I.I. Factors of evolution: The theory of stabilizing selection. Philadelphia: Blakiston Company, 1949. 327 p.

4. Waddington C.H. Genetic assimilation of acquired characters // Evolution. 1953. Vol. 7. N 2. P. 118–126.

5. Waddington C.H. Canalization of development and genetic assimilation of acquired characters // Nature. 1959. Vol. 183. N 4676. P. 1654–1655.

6. Иорданский Н.Н. Фенотипическая пластичность организмов и эволюция // Журн. общей биологии. 2009. Т. 70. № 1. С. 3–9.

7. Price T.D., Qvarnström A., Irwin D.E. The role of phenotypic plasticity in driving genetic evolution // Proc. Biol. Sci. 2003. Vol. 270. N 1523. P. 1433–1440.

8. West-Eberhard M.J. Developmental plasticity and the origin of species differences. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005. Vol. 102. N 1. P. 6543–6549.

9. Fitzpatrick B.M. Underappreciated consequences of phenotypic plasticity for ecological speciation // Int. J. Ecol. Evol. 2012. Vol. 2012. Article ID 256017.

10. Sultan S.E. Development in context: the timely emergence of eco-devo // Trends Ecol. Evol. 2007. Vol. 22. N 11. P. 575–582.

11. Gilbert S.F., Epel D. Ecological developmental biology: integrating epigenetics, medicine, and evolution. Sunderland, MA: Sinauer Associates Inc., 2008. 375 p.

12. Kawecki T.J., Lenski R.E., Ebert D., Hollis B., Olivieri I., Whitlock M.C. Experimental evolution // Trends Ecol. Evol. 2012. Vol. 27. N 10. P. 547–560.

13. Falconer D.S., Mackay T.F.C. Introducnion to quantitative genetics. London: Longman, 1996. 464 p.

14. Buskirk J., Relyea R. Selection for phenotypic plasticity in Rana sylvatica tadpoles // Biol. J. Linn. Soc. 1998. Vol. 65. N 3. P. 301–328.

15. Scheiner S.M., Callhan H.C. Measuring natural selection on phenotypic plasticity // Evolution. 1999. Vol. 53. N 6. P. 1704–1713.

16. Garland T., Jr, Kelly S.A. Phenotypic plasticity and experimental evolution // J. Exp. Biol. 2006. Vol. 209. N 12. P. 2344–2361.

17. Nonaka E., Brannstrom A., Svanback R. Assortative mating can limit the evolution of phenotypic plasticity // Evol. 2014. Vol.

18. N 6. P. 1057–1074. 18. Casanueva M.O., Burga A., Lehner B. Fitness trade-offs and environmentally induced mutation buffering in isogenic C. elegans // Science. 2012. Vol. 335. N 6064. P. 82–85.

19. Hayden E.J., Ferrada E., Wagner A. Cryptic genetic variation promotes rapid evolutionary adaptation in an RNA enzyme // Nature. 2011. Vol. 474. N 7349. P. 92–95.

20. Polak M. Developmental instability: causes and consequences. Oxford: Oxford Univ. Press, 2003. 488 p.

21. De Coster G., Van Dongen S., Malaki P., Muchane M., Alcántara-Exposito A., Matheve H., Lens L. Fluctuating asymmetry and environmental stress: understanding the role of trait history // PLoS ONE. 2013. Vol. 8. N 3. e57966.

22. Rutherford S.L., Lindquist S. HSP90 as a capacitor for morphological evolution // Nature. 1998. Vol. 396. N 6709. 336–342.

23. Queitsch C., Sangster T.A., Lindquist S. HSP90 as a capacitor of phenotypic variation // Nature. 2002. Vol. 417. N 6889. P. 618–624.

24. Rohner N., Jarosz D.F., Kowalko J.E., Yoshizawa M., Jeffery W.R., Borowsky R.L., Lindquist S., Tabin C.J. Cryptic variation in morphological evolution: HSP90 as a capacitor for loss of eyes in cavefish // Science. 2013. Vol. 342. N 6164. P. 1372–1375.

25. DeWitt T.J., Scheiner S.M. Phenotypic variation from single genotypes: a primer // Phenotypic plasticity: functional and conceptual approaches / Eds. T.J. DeWitt and S.M. Scheiner. USA, New York, NY: Oxford Univ. Press, 2004. P. 1–9.

26. Suzuki Y., Nijhout H.F. Evolution of a polyphenism by genetic accommodation // Science. 2006. Vol. 311. N 5761. P. 650–652.

27. Scheiner S.M., Holt R.D. The genetics of phenotypic plasticity. X. Variation versus uncertainty // Ecol. Evol. 2012. Vol. 2. N 4. P. 751–767.

28. Sultan S., Spencer H.G. Metapopulation structure favors plasticity over local adaptation // Am. Nat. 2002. Vol. 160. N 2. P. 271–283.

29. Crispo E. The Baldwin effect and genetic assimilation: revisiting two mechanisms of evolutionary change mediated by phenotypic plasticity // Evolution. 2007. Vol. 61. N 11. P. 2469–2479.

30. Bateman K.G. The genetic assimilation of the dumpy phenocopy // J. Genet. 1959. Vol. 56. N 3. P. 341–351.

31. Masel J. Genetic assimilation can occur in the absence of selection for the assimilating phenotype, suggesting a role for the canalization heuristic // J. Evol. Biol. 2004. Vol. 17. N 5. P. 1106–1110.

32. Phillips P.C. Waiting for a compensatory mutation: phase zero of the shifting-balance process // Genet. Res. 1996. Vol. 67. N 3. P. 271–283

33. West-Eberhard M.J. Alternative adaptations, speciation, and phylogeny // Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1986. Vol. 83. N 5. P. 1388–1392.

34. Matsuda R. The evolutionary process in talitrid amphipods and salamanders in changing environments, with a discussion of “genetic assimilation” and some other evolutionary concepts // Can. J. Zool. 1982. Vol. 60. N 5. P. 733–749.

35. Smith T.B., Skúlason S. Evolutionary significance of resource polymorphisms in fishes, amphibians, and birds // Annu. Rev. Ecol. Syst. 1996. Vol. 27. P. 111–133.

36. Sharon G., Segal D., Ringo J.M., Hefetz A., ZilberRosenberg I., Rosenberg E. Commensal bacteria play a role in mating preference of Drosophila melanogaster // Proc. Nat. Acad. Sci. U. S. A. 2010. Vol. 107. N 46. P. 20051–20056.

37. Markov A.V., Naimark E.B., Yakovleva E.U. Temporal scaling of age-dependent mortality: Dynamics of aging in Caenorhabditis elegans is easy to speed up or slow down, but its overall trajectory is stable // Biochemistry (Mosc.). 2016. Vol. 81. N 8. P. 906–911.

38. Siegal M.L., Bergman A. Waddington’s canalization revisited: developmental stability and evolution // Proc. Nat. Acad. Sci. U. S. A. 2002. Vol. 99. N 16. P. 10528–10532.

39. Williams G.C. Pleiotropy, natural selection, and the evolution of senescence // Evolution. 1957. Vol. 11. N 4. P. 398–411.

40. Hamilton W.D. The moulding of senescence by natural selection // J. Theor. Biol. 1966. Vol. 12. N 1. P. 12–45.

41. Williams P.D., Day T., Fletcher Q., Rowe L. The shaping of senescence in the wild // Trends Ecol. Evol. 2006. Vol. 21. N 8. P. 458–463.

42. Chen H., Maklakov A.A. Longer life span evolves under high rates of condition-dependent mortality // Curr. Biol. 2012. Vol. 22. N 22. P. 2140–2143.

43. Shishkin M.A. Development and lessons of // Russ. J. Dev. Biol. 2006. Vol. 37. N 3. P. 146–162.

44. Раутиан А.С. О природе генотипа и наследственности // Журн. общ. биол. 1993. Т. 54. № 2. С. 131–148.

45. Гродницкий Д.Л. Эпигенетическая теория эволюции как возможная основа нового эволюционного синтеза // Журн. общ. биол. 2001. Т. 62. № 2. С. 99–109.

46. Шишкин М.А. Эволюция как эпигенетический процесс // Современная палеонтология Т. 2. / Под ред. В.В. Меннера и В.П. Макридина. М.: Недра, 1988. С. 142–169.

47. Марков А.В., Наймарк Е.Б. Эволюция. Классические идеи в свете новых открытий. М.: Corpus, 2014. 656 с.

48. Minelli A., Fusco G. Developmental plasticity and the evolution of animal complex life cycles // Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. 2010. Vol. 365. N 1540. P. 631–640.

49. Марков А.В., Ивницкий С.Б., Корнилова М.Б., Наймарк Е.Б., Широкова Н.Г., Перфильева К.С. Материнский эффект маскирует адаптацию к неблагоприятным условиям и затрудняет дивергенцию у Drosophila melanogaster // Журн. общ. биол. 2015. Т. 76. №6. С. 429–437

50. Grether G.F., 2005. Environmental change, phenotypic plasticity, and genetic compensation // Am. Nat. Vol. 166. N 4. P. E115–E123.

51. Reznick D.N., Shaw F.H., Rodd F.H., Shaw R.G. Evaluation of the rate of evolution in natural populations of guppies (Poecilia reticulata) // Science. 1997. Vol. 275. N 5308. P. 1934–1937.

52. Reznick D.N., Bryant M.J., Roff D., Ghalambor C.K., Ghalambor D.E. Effect of extrinsic mortality on the evolution of senescence in guppies // Nature. 2004. Vol. 431. N 7012. P. 1095–1099.

53. Ghalambor C.K., Hoke K.L., Ruell E.W., Fischer E.K., Reznick D.N., Hughes K.A. Non-adaptive plasticity potentiates rapid adaptive evolution of gene expression in nature // Nature. 2015. Vol. 525. N 7569. P. 372–375.

54. Zilber-Rosenberg I., Rosenberg E. Role of microorganisms in the evolution of animals and plants: the hologenome theory of evolution // FEMS Microbiol. Rev. 2008. Vol. 32. N 5. P. 723–735.

55. Shin S.C., Kim S.H., You H., Kim B., Kim A.C., Lee K.A., Yoon J.H., Ryu J.H., Lee W.J. Drosophila microbiome modulates host developmental and metabolic homeostasis via insulin signaling // Science. 2011. Vol. 334. N 6056. P. 670–674.

56. Blum J.E., Fischer C.N., Miles J., Handelsman J. Frequent replenishment sustains the beneficial microbiome of Drosophila melanogaster // MBio. 2013. Vol. 4. N 6. e00860-13.

57. Erkosar B., Storelli G., Defaye A., Leulier F. Hostintestinal microbiota mutualism: “learning on the fly” // Cell Host Microbe. 2013. Vol. 13. N 1. P. 8–14.

58. Arbuthnott D., Rundle H.D. Misalignment of natural and sexual selection among divergently adapted Drosophila melanogaster populations // Anim. Behav. 2014. Vol. 87. P. 45–51.

59. Дмитриева А.С., Ивницкий С.Б., Марков А.В. Адаптация Drosophila melanogaster к неблагоприятному кормовому субстрату сопровождается расширением трофической ниши // Журн. общ. биологии. 2016. Т. 77. № 4. С. 249–261.

60. Bordenstein S.R., Theis K.R. Host biology in light of the microbiome: ten principles of holobionts and hologenomes // PLoS Biol. 2015. Vol. 13. N 8. e1002226.

61. Aplin L.M., Farine D.R., Morand-Ferron J., Cockburn A., Thornton A., Sheldon B.C. Experimentally induced innovations lead to persistent culture via conformity in wild birds // Nature. 2015. Vol. 518. N 7540. P. 538–541.

62. Marshall D.J., Uller T. When is a maternal effect adaptive? // Oikos. 2007. Vol. 116. N 12. P. 1957–1963.

63. Dias B.G., Ressler K.J. Parental olfactory experience influences behavior and neural structure in subsequent generations // Nat. Neurosci. 2014. Vol. 17. N 1. P. 89–96.

64. Buffington S.A., Di Prisco G.V., Auchtung T.A., Ajami N.J., Petrosino J.F., Costa-Mattioli M. Microbial reconstitution reverses maternal diet-Induced social and synaptic deficits in offspring // Cell. 2016. Vol. 165. N 7. P. 1762–1775.

65. Krakowiak P., Walker C.K., Bremer A.A., Baker A.S., Ozonoff S., Hansen R.L., Hertz-Picciotto I. Maternal Metabolic Conditions and Risk for Autism and Other Neurodevelopmental Disorders // Pediatrics. 2012. Vol. 129. N 5. P. e1121–e1128.