МИКРОБНЫЕ СООБЩЕСТВА ПОЧВ РОССИЙСКИХ ПОЛЯРНЫХ СТАНЦИЙ ВОСТОЧНОЙ АНТАРКТИДЫ

Изучение микробных сообществ почв Антарктиды является исключительно важным направлением исследований, которое позволяет расширить наши знания об участии микроорганизмов в первичном почвообразовании, особенностях формирования микробных сообществ в экстремальных местообитаниях и представляет значительный интерес для направленного поиска микроорганизмов – потенциальных объектов биотехнологии. В настоящем обзоре обобщены результаты многолетних (2012–2017 гг.) комплексных исследований микробных сообществ почв российских полярных станций Восточной Антарктиды – оазис Ширмахера (станция Новолазаревская), Холмы Ларсеманн (станция Прогресс) и Холмы Тала (станция Молодежная). Впервые для этого региона проведена оценка биомассы почвенных микроорганизмов с помощью методов прямой микроскопии. Общие запасы микробной биомассы невелики, в составе доминируют (77–99%) грибы. Особенностью антарктических почв является высокое содержание и морфологическое разнообразие мелких форм микроорганизмов: грибы представлены преимущественно одноклеточными структурами (спорами малых размеров и дрожжами), бактерии – фильтрующимися формами. В то же время микроорганизмы могут вносить существенный вклад в такие важные экологические функции почвы, как эмиссия парниковых газов, особенно в теплые периоды года при достижении почвой стойких положительных температур. Это следует учитывать при создании моделей и прогнозов глобального потепления климата. А использование различных методов изоляции для анализа микробного населения почв, в том числе сукцессионный подход, позволяет существенно расширить представления о таксономическом разнообразии культивируемых грибов и бактерий в почвах Антарктиды.

Антарктида, почвы, бактерии, грибы, биомасса микроорганизмов, биологическая активность

1. Cameron R.E., Hanson R.B., Lacy G.N. and Morelli F.A. Soil microbial and ecological investigations in the Antarctic interior // Antarct. J. US. 1970. Vol. 5. N 4. P. 87–88.

2. Friedmann E.I. Endolithic microorganisms in the Antarctic cold desert // Science. 1982. Vol. 215. N 4536. P. 1045–1253.

3. Vishniac H.S. The microbiology of Antarctic soils // Antarctic Microbiology / Ed. E. J. Friedmann. N.Y.: Wiley-Liss., 1993. P. 297–341.

4. Kochkina G.A., Ivanushkina N.E., Karasev S.G., Gurina L.V., Evtushenko L.I., Ozerskaya S.M., Gavrish E.Yu., Spirina E.V., Gilichinskii D.A., Vorob’eva E.A. Survival of micromycetes and actinobacteria under conditions of long-term natural cryopreservation // Microbiology. 2001. Vol. 70. N 3. P. 356–364.

5. Friedmann E.I., Weed R. Microbial trace-fossil formation, biogenous, and abiotic weathering in the Antarctic cold desert // Science. 1987. Vol. 236. N 4802. P. 703–705.

6. Gilichinsky D.A., Wilson G.S., Friedmann E.I., McKay C.P., Sletten R.S., Rivkina E.M., Vishnivetskaya T.A., Erokhina L.G., Ivanushkina N.E., Kochkina G.A., Shcherbakova V.A., Soina V.S., Spirina E.V., Vorobyova E.A. Microbial populations in Antarctic permafrost: biodiversity, state, age, and implication for astrobiology // Astrobiology. 2007. Vol. 7. N 2. P. 275–311.

7. Ludley K.E., Robinson C.H. ‘Decomposer’ Basidiomycota in Arctic and Antarctic ecosystems // Soil Biol. Biochem. 2008. Vol. 40. N 1. P. 11–29.

8. Gilichinsky D., Abakumov E., Abramov A., FyodorovDavydov D., Goryachkin S., Lupachev A., Mergelov N., Zazovskaya E. Soils of Mid and Low Antarctic: diversity, geography, temperature regime // Proceedings of the 19th World Congress of Soil Science: Soil Solutions for a Changing World (Brisbane, Australia, 1–6 August 2010). 2010. P. 32–35.

9. Wang N.F., Zhang T., Zhang F., Wang E.T., He J.F., Ding H., Tao B., Liu J., Xiang B.R., Zang J.Y. Diversity and structure of soil bacterial communities in the Fildes Region (maritime Antarctica) as revealed by 454 pyrosequencing // Front. Microbiol. 2015. Vol. 6. N 1188. DOI: 10.3389/ fmicb.2015.01188

10. Yergeau E., Kang S., He Z., Zhou J., Kowalchuk G.A. Functional microarray analysis of nitrogen and carbon cycling genes across an Antarctic latitudinal transect // ISME J. 2007. Vol. 1. N 2. P. 163–179.

11. Zeng X., Xiao X., Wang F. Response of bacteria in the deep-sea sediments and the Antarctic soils to carbohydrates: effects on ectoenzyme activity and bacterial community // J. Environ. Sci. (China). 2010. Vol. 22. N 11. P. 1779–1785.

12. Manucharova N.A., Trosheva E.V., Kol’tsova E.M., Demkina E.V., Karaevskaya E.V., Rivkina E.M., Mardanov A.V., El’-Registan G.I. Characterization of the structure of the prokaryotic complex of Antarctic permafrost by molecular genetic techniques // Microbiology. 2016. Vol. 85. N 1. P. 102–108.

13. Абакумов Е.В. Почвы Западной Антарктики. СПб.: Изд-во СПбГУ, 2011. 112 с.

14. Кирцидели И.Ю., Власов В.Ю., Абакумов Е.В., Гиличинский В.Ф. Разнообразие и ферментативная активность микромицетов из почв Антарктики // Микол. фитопатол. 2010. Т. 44. № 5. P. 387–397.

15. Горячкин С.В., Гиличинский Д.А., Мергелов Н.С., Конюшков Д.Е., Лупачев А.В., Абрамов А.А., Долгих А.В., Зазовская Э.П. Почвы Антарктиды: первые итоги, проблемы и перспективы исследований // Геохимия ландшафтов и география почв (к 100-летию М.А. Глазовской). Докл. Всеросс. научн. конф. (Москва, 4–6 апреля 2012 г.). М., 2012. С. 361–388.

16. Mergelov N.S., Goryachkin S.V., Shorkunov I.G., Zazovskaya E.P., Cherkinsky A.E. Endolithic pedogenesis and rock varnish on massive crystalline rocks in East Antarctica // Eurasian Soil Sci. 2012. Vol. 45. N 10. P. 901–917.

17. Bajerski F., Wagner D. Bacterial succession in Antarctic soils of two glacier forefields on Larsemann Hills, East Antarctica // FEMS Microbiol. Ecol. 2013. Vol. 85. N 1. P. 128–142.

18. Kochkina G.A., Ozerskaya S.M, Ivanushkina N.E, Chigineva N.I., Vasilenko O.V., Spirina E.V., Gilichinsky D.A. Fungal diversity in the Antarctic active layer // Microbiology. 2014. Vol. 83. N 1–2. P. 94–101.

19. Караевская Е.С., Демидов Н.Э., Шмелев Д.Г., Ривкина Е.М., Булат С.А. Изучение бактериальных сообществ многолетнемерзлых пород оазисов Антарктиды методами культивирования // Пробл. Аркт. Антарк. 2017. № 2 (112). С. 27–42.

20. Mergelov N., Mueller C.W., Prater I., Shorkunov I., Dolgikh A., Zazovskaya E., Shishkov V., Krupskaya V., Abrosimov K., Cherkinsky A., Goryachkin S. Alteration of rocks by endolithic organisms is one of the pathways for the beginning of soils on Earth // Sci. Rep. UK. 2018. Vol. 8:3367.

21. Nikitin D.A., Marfenina O.E., Kudinova A.G., Lysak L.V., Mergelov N.S., Dolgikh A.V., Lupachev A.V. Microbial biomass and biological activity of soils and soil-like bodies in coastal oases of Antarctica // Eurasian Soil Sci. 2017. Vol. 50. N 9. P. 1086–1097.

22. Polyanskaya L.M., Zvyagintsev D.G. The content and composition of microbial biomass as an index of the ecological status of soil // Eurasian Soil Sci. 2005. Vol. 38. N 6. P. 625–633.

23. Polyanskaya L.V., Prikhod’ko V.E., Lomakin D.G., Chernov I.Yu. The number and biomass of microorganisms in ancient buried and recent chernozems under different land uses // Eurasian Soil Sci. 2016. Vol. 49. N 10. P. 1122–1135.

24. Ball B.A., Virginia R.A. Microbial biomass and respiration responses to nitrogen fertilization in a polar desert // Polar Biology. 2014. Vol. 37. N 4. P. 573–585.

25. Lysak L.V., Lapygina E.V., Konova I.A., Zvyagintsev D.G. Population density and taxonomic composition of bacterial nanoforms in soils of Russia // Eurasian Soil Sci. 2010. Vol. 43. N 7. P. 765–770.

26. Lysak L.V., Lapygina E.V., Kadulin M.S., Konova I.A. Number, viability, and diversity of the filterable forms of prokaryotes in sphagnous high-moor peat // Biol. Bull. 2014. Vol. 41. N 3. P. 228–232.

27. Kudinova A.G., Lysak L.V., Lapygina E.V., Soina V.S., Mergelov N.S. Diversity and viability of prokaryotes in primitive soils of the Larsemann oasis (East Antarctica) // Biol. Bull. 2015. Vol. 42. N 2. P. 92–97.

28. Kudinova A.G., Lysak L.V., Soina V.S., Mergelov N.S., Dolgikh A.V., Shorkunov I.G. Bacterial communities in the soils of cryptogamic barrens of East Antarctica (the Larsemann Hills and Thala Hills oases) // Eurasian Soil Sci. 2015. Vol. 48. N 3. P. 276–287.

29. Kadulin M.S., Konova I.A., Lysak L.V., Soina V.S., Lapygina E.V., Zvyagintsev D.G. Bacterial nanoforms of some soil concretions // Moscow Univ. Soil Sci. Bull. 2012. Vol. 67. N 1. P. 39–44.

30. Kryazhevskikh N.A., Demkina E.V., Gal’chenko V.F., El’-Registan G.I., Manucharova N.A., Soina V.S. Reactivation of dormant and nonculturable bacterial forms from paleosoils and subsoil permafrost // Microbiology. 2012. Vol. 81. N 4. P. 435–445.

31. Soina V.S., Lysak L.V., Konova I.A., Lapygina E.V., Zvyagintsev D.G. Study of ultramicrobacteria (Nanoforms) in soils and subsoil deposits by electron microscopy // Eurasian Soil Sci. 2012. Vol. 45. N 11. P. 1048–1056.

32. Marfenina O.E., Nikitin D.A., Ivanova A.E. The structure of fungal biomass and diversity of cultivated micromycetes in Antarctic soils (Progress and Russkaya stations) // Eurasian Soil Sci. 2016. Vol. 49. N 8. P. 934–941.

33. Arenz B., Blanchette R.A. Farrell R.L. Fungal diversity in Antarctic soils // Antarctic terrestrial microbiology physical and biological properties of Antarctic soils / Ed. D.A. Cowan. Berlin: Springer, 2014. 328 pp.

34. Gregorich E.G., Hopkins D.W., Elberling B., Sparrow A.D., Novis P., Greenfield L.G., Rochette P. Emission of CO2, CH4 and N2O from lakeshore soils in an Antarctic dry valley // Soil Biol. Biochem. 2006. Vol. 10. N 38. P. 3120–3129.

35. Степанов А.Л. Микробная трансформация парниковых газов в почвах. М.: ГЕОС, 2011. 192 c.

36. Dobrovol’skaya T.G., Zvyagintsev D.G., Chernov I.Y., Golovchenko A.V., Zenova G.M., Lysak L.V., Manucharova N.A., Marfenina O.E., Polyanskaya L.M., Stepanov A.L., Umarov M.M. The role of microorganisms in the ecological functions of soils // Eurasian Soil Sci. 2015. Vol. 48. N 9. P. 959–967.

37. Pankratov T.A., Kachalkin A.V., Korchikov E.S., Dobrovol’skaya T.G. Microbial communities of lichens // Microbiology. 2017. Vol. 86. N 3. P. 293–309.

38. Dedysh S.N. Cultivating uncultivated bacteria from northern wetlands: knowledge gained and remaining // Front. Microbiol. 2011. Vol. 2. N 9. Р. 184–190.

39. Звягинцев Д.Г., Добровольская Т.Г., Бабьева И.П., Зенова Г.М., Лысак Л.В., Полянская Л.М., Чернов И.Ю. Структурно-функциональная организация микробных сообществ наземных экосистем. Проблемы фундаментальной экологии. Экология в России на рубеже XXI века (наземные экосистемы). М.: “Научный мир”, 1999. С. 147–180.

40. Кожевин П.А. Микробные популяции в природе. М.: Изд-во МГУ, 1989. 175 с.

41. Yabuuchi E., Kosako Y., Yano I., Hotta H., Nishiuchi Y. Transfer of two Burkholderia and an Alcaligenes species to Ralstonia Gen. Nov.: Proposal of Ralstonia pickettii (Ralston, Palleroni and Doudoroff 1973) Comb. Nov., Ralstonia solanacearum (Smith 1896) Comb. Nov. and Ralstonia eutropha (Davis 1969) Comb. Nov. // Microbiol. Immunol. 1995. Vol. 39. N 11. P. 897–904.

42. Oelschl gel M., R ckert C., Kalinowski J., Schmidt G., Schl mann M., Tischler D. Sphingopyxis fribergensis sp. nov., a soil bacterium with the ability to degrade styrene and phenylacetic acid // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2015. Vol. 65. Part 9. P. 3008–3015.

43. Никитин Д.А., Марфенина О.Е., Максимова И.А Использование сукцессионного подхода при изучении видового состава микроскопических грибов и содержания грибной биомассы в антарктических почвах // Микол. фитопатол. 2017. Vol. 51. № 5. P. 211–219.

44. Spatafora J.W., Chang Y., Benny G.L., et al. A phylum-level phylogenetic classification of zygomycete fungi based on genome-scale data // Mycologia. 2016. Vol. 108. N 5. P. 1028–1046.

45. Liu X.Z., Wang Q.M., G ker M., Groenewald M., Kachalkin A.V., Lumbsch H.T., Millanes A.M., Wedin M., Yurkov A.M., Boekhout T., Bai F.Y. Towards an integrated phylogenetic classification of the Tremellomycetes // Stud. Mycol. 2015. Vol. 81. P. 85–147.

46. Vincent W.F. Evolutionary origins of Antarctic microbiota: invasion, selection and endemism // Antarct. Sci. 2000. Vol. 12. N 3. P. 374–385.

47. Singh J., Dubey A.K., Singh R.P. Antarctic terrestrial ecosystem and role of pigments in enhanced UV-B radiations // Rev. Environ. Sci. Bio. 2011. Vol. 10. N 1. P. 63–77.

48. Onofri S., Zucconi L., Isola D., Selbmann L. Rockinhabiting fungi and their role in deterioration of stone monuments in the Mediterranean area // Plant Biosyst. 2014. Vol. 148. N 2. P. 84–91.

49. Villarreal P., Carrasco M., Barahona S., Alca no J., Cifuentes V., Baeza M. Tolerance to ultraviolet radiation of psychrotolerant yeasts and analysis of their carotenoid, mycosporine, and ergosterol content // Curr. Microbiol. 2016. Vol. 72. N 1. P. 94–101.

50. Glushakova A.M., Kachalkin A.V., Chernov I.Y., Zheltikova T.M. Resistance of various yeast ecological groups to prolonged storage in dry state // Microbiology. 2015. Vol. 84. N 3. P. 442–448.

51. Chernov, I.Yu., Bab’eva, I.P. New species of Cryptococcus yeast from tundra soils // Microbiology. 1988. Vol. 57. N 6. P. 1031–1034.

52. Чернов И.Ю. Дрожжи в природе. М.: Товарищество научных изданий КМК, 2013. 336 c.

53. Buzzini P., Lachance M.-A., Yurkov A. Yeasts in Natural Ecosystems: Ecology. Springer. 2017. 293 pp.

54. Бабьева И.П., Голубев В.И. Психрофильные дрожжи в оазисах Антарктиды // Микробиол. 1969. Т. 38. № 3. С. 518–524.

55. Бабьева И.П., Голубев В.И., Решетова И.С., Азиева Е.Е., Благодатская В.М. Дрожжи в высокоширотных регионах Северного и Южного полушарий // Вестн. Моск. ун-та. Сер. биол., почвовед. 1976. № 2. С. 76–82.

56. Martinez A., Cavello I., Garmendia G., Rufo C., Cavalitto S., Veroet S. Yeasts from sub-Antarctic region: biodiversity, enzymatic activities and their potential as oleaginous microorganisms // Extremophiles. 2016. Vol. 20. N 5. P. 759–769.